Email this article Transmissive Antibiotic Resistance, Associated with the SXT Element, in Cholera Vibrios Isolated in the Territory of Russia
- Authors: Selyanskaya N.A.1, Vodop'yanov S.O.1, Rykova V.A.1, Sokolova E.P.1
-
Affiliations:
- Rostov-on-Don Research Institute for Plague Control
- Issue: Vol 97, No 3 (2020)
- Pages: 258-264
- Section: ORIGINAL RESEARCHES
- Submitted: 25.06.2020
- Accepted: 25.06.2020
- Published: 25.06.2020
- URL: https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/830
- DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-3-8
- ID: 830
Cite item
Full Text
Abstract
Aim. Detection of SXT elements in cholera vibrios O1 and nonO1/nonO139 serogroups and study of the effectiveness of their conjugative transmission to Escherichia coli cells.
Materials and methods. In conjugation experiments, Vibrio cholerae O1 El Tor (3) and V. cholerae nonO1/ nonO139 (3) strains were used as donors. Donor strains, recipients, and transconjugants were tested in realtime PCR for sensitivity to antibiotics and for the presence of drug resistance genes and integrase gene (int). Electrophoresis was carried out on a 0.7% agarose gel with ethidium bromide staining.
Results. Resistance to chloramphenicol, trimethoprim/sulfamethoxazole, streptomycin was transmitted in conjugation experiments with a frequency of 2.1 × 10–9–7.1 × 10–9. The genes int and dfrA1 (resistance to trimethoprim/sulfamethoxazole) were found in most V. cholerae strains, and were stably transmitted to E. coli QD Rif r cells and in reverse crosses of V. cholerae O1 El Tor 5879 Nalr .
Conclusion. The detection of the SXT element in V. cholerae strains and its successful horizontal transfer emphasize the need to detect such mobile genetic elements to control the spread of antibiotic resistance in V. cholerae.
Keywords
Full Text
Введение
В настоящее время во всем мире выделяются штаммы холерных вибрионов, обладающие множественной устойчивостью к антибактериальным препаратам [1, 2]. Исследования, направленные на изучение роли отдельных элементов генома в устойчивости к антибиотикам у бактерий, показали, что гены антибиотикорезистентности у Vibrio cholerae могут входить в состав трансмиссивных плазмид и интегративных конъюгативных элементов [3].
Важную роль в формировании множественной устойчивости возбудителя холеры к антимикробным соединениям играют SXT-элементы, содержащие гены, ответственные за антибиотикорезистентность и другие адаптивные проявления у бактерий и способные интегрироваться в бактериальный геном и передаваться посредством конъюгации [4, 5]. SXT-элементы широко распространены у холерных вибрионов различных серогрупп [6-8]. При этом наблюдаются различия как в их структуре, так и в характере локализации генов антибиотикорезистентности [9]. В связи с этим актуально изучение процессов приобретения и утраты генетических элементов, ответственных за устойчивость V cholerae к различным антибактериальным препаратам [10].
Целью данной работы явилась детекция SXT-элементов в холерных вибрионах О1 и nonOl/ non0139 серогрупп и исследование эффективности их конъюгативной передачи из клеток V. cholerae в клетки Escherichia coli.
Материалы и методы
В работе использовали множественно устойчивые штаммы V. cholerae О1 El Tor (n = 3) и V. cholerae nonO1/nonO139 (n = 3), выделенные на территории России, а также V. cholerae О1 El Tor 5879 и E. coli QD5003 Rift. Все штаммы получены из Музея живых культур ФКУЗ «Ростовский-на-Дону противочумный институт».
Чувствительность/устойчивость штаммов к 22 антибактериальным препаратам определяли методом серийных разведений в плотной питательной среде в соответствии с МУК 4.2.2495-09 [11].
Конъюгативную передачу r-детерминант резистентности в составе SXT от штаммов-доноров клеткам штаммов-реципиентов осуществляли путем совместного культивирования 18-часовых бульонных культур штамма-донора и штамма-реципиента (в соотношении 1:2) в течение 3-4 ч при 37°С с последующим высевом на плотные питательные среды, содержащие антибактериальные препараты для селекции трансконъюгантов (ТК) и контрселекции донора и реципиента. Частоту передачи выражали как отношение числа выросших ТК к общему числу живых бактерий, использованных для высева.
Выделение ДНК, ПЦР и учет результатов проводили, как описано ранее [12]. В качестве маркера для обнаружения SXT в штаммах использовали ген интегразы (inf) [13]. Для подтверждения факта переноса генов отобранные ТК тестировали на чувствительность к антибиотикам и на наличие генов лекарственной устойчивости к тетрациклинам (tetR), фторхинолонам (qnrVC1), триметоприму (dfrA1) и хлорамфениколу (floR), которые выявляли с помощью ПЦР в формате реального времени [14].
Для анализа автономных мобильных генетических элементов с помощью электрофореза ДНК из клеток выделяли по методике [15], электрофорез проводили в 0,7% геле агарозы с последующей окраской бромистым этидием. Контролем в этих экспериментах служили клетки вакцинного штамма Yersinia pestis EV, содержащие 3 плазмиды с молекулярной массой 6, 47 и 65 МДа.
Результаты
Все штаммы холерных вибрионов были устойчивы к триметоприму/сульфаметоксазолу (табл. 1). Устойчивостью к налидиксовой кислоте и фуразо- лидону обладали 4 штамма из 6, к стрептомицину — 5 штаммов. Один штамм (V. cholerae О1 El Tor 3265/80) имел промежуточную устойчивость к левомицетину: минимальная подавляющая концентрация (МПК) 8 мг/л.
Таблица 1. Значения МПК (мг/л) штаммов V. cholerae
Table 1. MICs (mg/l) of strains of V. cholerae
Антибактериальный препарат Antimicrobial agent | Пограничные значения МПК, мг/л MIC breakpoints, mg/l | V. cholerae nonO1/nonO139 | V. cholerae О1 El Tor | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| S | R | 372 | 375 | 117 | 301 | 6878 | 3265/80 |
Доксициклин Doxycycline | ≤2,0 | >8,0 | 0,25 | 0,25 | 0,25 | 0,25 | 0,25 | 0,25 |
Тетрациклин Tetracycline | ≤4,0 | >8,0 | 0,5 | 0,5 | 0,5 | 0,5 | 0,5 | 0,5 |
Левомицетин Chloramphenicol | ≤4,0 | ≥16,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 | 8,0 |
Налидиксовая кислота Nalidixic acid | ≤4,0 | ≥16,0 | 512,0 | 2,0 | 4,0 | 512,0 | 512,0 | 512,0 |
Ципрофлоксацин Ciprofloxacin | <0,1 | ≥1,0 | 0,001 | 0,002 | 0,001 | 0,005 | 0,005 | 0,02 |
Стрептомицин Streptomycin | ≤16,0 | >32,0 | 2,0 | 128,0 | 64,0 | 128,0 | 64,0 | 128,0 |
Гентамицин Gentamicin | ≤4,0 | >8,0 | 1,0 | 1,0 | 2,0 | 1,0 | 1,0 | 1,0 |
Ампициллин Ampicillin | ≤4,0 | ≥16,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 | 4,0 |
Цефтриаксон Ceftriaxone | <1,0 | ≥8,0 | 0,5 | 0,25 | 0,5 | 0,5 | 0,5 | 0,5 |
Рифампицин Rifampicin | ≤4,0 | ≥16,0 | 1,0 | 1,0 | 1,0 | 1,0 | 1,0 | 1,0 |
Фуразолидон Furazolidone | ≤4,0 | ≥16,0 | 4,0 | 16,0 | 16,0 | 16,0 | 64,0 | 4,0 |
Триметоприм/сульфаметоксазол Trimethoprim/sulfamethoxazole | ≤2,0/3 | ≥8,0/152,0 | 128,0/640,0 | 64,0/320,0 | 64,0/320,0 | 128,0/640,0 | 128,0/640,0 | 128,0/640,0 |
Примечание. S — чувствительный; R — устойчивый.
Note. S — sensitive; R — resistant.
Сравнительное изучение антибиотикограмм доноров, реципиентов, ТК показало отсутствие передачи устойчивости к налидиксовой кислоте и фуразолидону. По данным литературы, гены устойчивости к этим антибактериальным препаратам локализуются на хромосоме [16, 17].
Маркеры устойчивости к левомицетину, триметоприму/сульфаметоксазолу, стрептомицину оказались трансмиссивны. Они передавались в опытах конъюгации от V. cholerae к E. coli QD5003 Rift и обратно к V cholerae О1 El Tor 5879 Nalr с частотой 2,1 х 10-9 -7,1 х 10-9. Степень устойчивости к триметоприму/сульфаметоксазолу и стрептомицину была идентичной как у доноров, так и у ТК. Однако ТК, полученные при использовании в качестве донора штамма V. cholerae О1 El Tor 3265/80, имели значения МПК левомицетина более высокие (32 мг/л). чем донорский штамм (8 мг/л). Аналогичные факты дифференциальной экспрессии механизмов устойчивости к тетрациклину и хлорамфениколу между V. cholerae и E. coli были описаны A. Sarkar и соавт. [18]. Авторы предположили связь данного явления с эффектом «дозировки генов» или отсутствием репрессора в новой генетической среде реципиента. Этот факт может быть связан с различиями в строении клеточной стенки E. coli и V. cholerae, у которых может отсутствовать барьер проницаемости или активный механизм оттока лекарств, усиливающий поступление антибиотика в клетку. В работах некоторых зарубежных авторов описаны ТК, демонстрирующие более высокую лекарственную устойчивость к цефалоспоринам и карбапенемам в сравнении со штаммами-донорами [19, 20].
Таким образом, множественно устойчивые штаммы V. cholerae О1 и V. cholerae nonO1/nonO139 содержат в своем геноме как трансмиссивные (стрептомицин, левомицетин, триметоприм/сульфаметоксазол), так и нетрансмиссивные (налидиксовая кислота, фуразолидон) r-детерминанты резистентности к препаратам, применяемым для экстренной профилактики и этиотропной терапии холеры.
При электрофоретическом разделении суммарных ДНК штаммов-доноров, реципиентов и ТК на электрофореграмме отсутствовали полосы внехромосомальной ДНК, за исключением донорского штамма V. cholerae nonO1/nonO139 372, имеющего плазмиду молекулярной массой около 4 МДа, передачи которой не зафиксировано (рисунок). Однако положительные результаты конъюгативного переноса генов резистентности позволяют предположить их интеграцию в хромосому, что подтвердилось наличием у большинства штаммов V cholerae, взятых в исследование, гена int, который стабильно передавался клеткам E. coli QD Rift и в обратных кроссах V cholerae О1 El Tor 5879 Nalr.
Электрофорез по Кадо.1 — реципиент E. coli QD Rifr; 2 — реципиент V. cholerae 5879 Nalr; 3 — донор V. cholerae О1 El Tor 3265/80; 4 — ТК E. coli QD Rifr+ R 3265/80; 5 — ТК V. cholerae 5879 Nalr+ R 3265/80; 6 — донор V. cholerae nonO1/nonO139 372; 7 — ТК V. cholerae nonO1/nonO139 372; 8 — ТК V. cholerae 5879 Nalr+ R372; 9 — Y. pestis EV.
Electrophoresis by Kado
1 — recipient E. coli QD Rifr; 2 — recipient V. cholerae 5879 Nalr; 3 — donor V. cholerae О1 El Tor 3265/80; 4 — transconjugant E. coli QD Rifr+ R 3265/80; 5 — transconjugant V. cholerae 5879 Nalr+ R 3265/80; 6 — donor V. cholerae nonO1/nonO139 372; 7 — transconjugant V. cholerae nonO1/nonO139 372; 8 — transconjugant V. cholerae 5879 Nalr+ R372; 9 — Y. pestis EV.
Детекция генов антибиотикорезистентности выявила, что фенотипическая устойчивость штаммов к триметоприму/сульфаметоксазолу коррелировала с наличием в них генов устойчивости dfrAl (табл. 2).
Таблица 2. Способность маркеров резистентности штаммов V. cholerae О1 El Tor и V. cholerae nonO1/nonO139 к трансмиссивной передаче E. coli QD5003 Rifr
Table 2. Ability of markers of resistance of V. cholerae O1 El Tor and V. cholerae nonO1/nonO139 strains to transmission of E. coli QD5003 Rifr
Штаммы микроорганизмов Microorganism strains | Фенотипы Phenotypes | Гены Genes | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
qnr | dfrAl | floR | tet | int | |||
R | E. coli QD Rifr | Rifr | - | - | - | - | - |
D | V. cholerae nonO1/nonO139 372 | NalrTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | E. coli QD Rifr+ R372 | RifTmp/Smz | - | + | + | - | + |
D | V. cholerae nonO1/nonO139 375 | FurrSmTmp/Smz | + | + | - | - | - |
Т | E. coli QD Rifr+ R375 | RifrSmTmp/Smz | - | + | - | - | - |
D | V. cholerae nonO1/nonO139 117 | FurrSmTmp/Smz | + | + | - | - | - |
Т | E. coli QD Rifr+ R117 | RifrSmTmp/Smz | - | + | - | - | - |
D | V. cholerae О1 El Tor 6878 | NalrFurrSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | E. coli QD Rifr+ R6878 | RifrSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
D | V. cholerae О1 El Tor 3265/80 | NalrFurrSmCmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | E. coli QD Rifr+ R 3265/80 | RifrCmSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
D | V. cholerae О1 El Tor 301 | NalrFurSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | E. coli QD Rifr+ R301 | RifrCmTmp/SmzSm | - | + | + | - | + |
R | V. cholerae 5879 Nalr | Nalr | - | - | - | - | - |
D | E. coli QD Rifr+ R372 | RifTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | V. cholerae 5879 Nalr+ R372 | NalrTmp/Smz | - | + | + | - | + |
D | E. coli QD Rifr+ R375 | RifrSmTmp/Smz | - | + | - | - | - |
Т | V. cholerae 5879 Nalr+ R375 | NalrSmTmp/Smz | - | + | - | - | - |
D | E. coli QD Rifr+ R117 | RifrSmTmp/Smz | - | + | - | - | - |
Т | V. cholerae 5879 Nalr+ R117 | NalrSmTmp/Smz | - | + | - | - | - |
D | E. coli QD Rifr + R6878 | RifrSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | V. cholerae 5879 Nalr+ R6878 | NalrSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
D | E. coli QD Rifr+ R301 | RifrSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | V. cholerae 5879 Nalr+ R301 | NalrSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
D | E. coli QD Rifr+ R 3265/80 | RifrCmSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Т | V. cholerae 5879 Nalr+ R 3265/80 | NalrCmSmTmp/Smz | - | + | + | - | + |
Примечание. R — реципиент; D — донор; T — ТК. Маркеры устойчивости: Nalr — к налидиксовой кислоте; Rifr — к рифампицину; Sm — к стрептомицину; Cm — к левомицетину; Tmp/Smz — к триметоприму/сульфаметоксазолу. Гены: int — интегразы; qnr — устойчивости к фторхинолонам; dfrAI — устойчивости к триметоприму; floR — устойчивости к левомицетину; tet — устойчивости к тетрациклину; +/ наличие либо отсутствие признака.
Note. R — recipient; D — donor; T — transconjugant. Markers of resistance: Nalr — nalidixic acid; Rifr — rifampicin; Sm — streptomycin; Cm — chloramphenicol; Tmp/Smz — trimethoprim/sulfamethoxazole. Genes: int — integrase; qnr — resistance to quinolones; dfrAI — resistance to trimethoprim; floR — resistance to chloramphenicol; tet — resistance to tetracycline; +/ presence or absence of the marker.
Среди изученных штаммов фенотипом лево- мицетинорезистентности обладал лишь штамм V cholerae О1 El Tor 3265/80. Однако ген устойчивости к левомицетину (floR) был обнаружен во всех исследованных штаммах V. cholerae О1 El Tor и в одном штамме V. cholerae nonO1/nonO139. Гены floR передавались в опытах конъюгации клеткам E. coli QD5003 Rifr и в обратных кроссах V cholerae О1 El Tor 5879 Nalr.
Несмотря на сообщения о присутствии детерминант резистентности к тетрациклину в интегративных конъюгативных элементах клинических изолятов, выделенных после 2000 г. в разных регионах мира (Мозамбик, Бангладеш, Вьетнам, Лаос, Гаити) [21-23], у изученных штаммов не обнаружено генов устойчивости к тетрациклину.
Обсуждение
Наблюдения G.J. Barcak и соавт. [24] свидетельствуют о наличии индуцибельной реверсируемой устойчивости к тетрациклину и хлорамфениколу у Flexibacter spp. Известно и о наличии молчащего гена левомицетинорезистентности у V. cholerae El Tor [25]. В экспериментах, проведенных нами ранее, показано, что устойчивость к левомицетину и тетрациклину у холерного вибриона может не проявляться фенотипически даже при наличии в геноме генов резистентности к этим препаратам [26].
Также выявлено наличие генов устойчивости к фторхинолонам (qnr) в штаммах V. cholerae nonO1/ nonO139 375 и V cholerae nonO1/nonO139 117, которые не передавались ТК. В литературе описаны трансферабельные гены qnr, расположенные в SXT-элементе холерного вибриона [27], однако в нашем эксперименте в этих штаммах не обнаружен ген int, что может свидетельствовать об отсутствии SXT либо о наличии нового типа этой генетической структуры, как было показано в предыдущих исследованиях [12, 28].
Таким образом, обнаружение SXT-элемента в изученных штаммах V. cholerae и его успешный горизонтальный перенос подчеркивают необходимость детекции таких мобильных генетических элементов для контроля над распространением антибиотикорезистентности у V. cholerae.
About the authors
Nadejda A. Selyanskaya
Rostov-on-Don Research Institute for Plague Control
Author for correspondence.
Email: ppdn@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-0008-4705
PhD (Med.), senior researcher, Deputy head, Department of experimental biology models Россия
Sergey O. Vodop'yanov
Rostov-on-Don Research Institute for Plague Control
Email: serge100v@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-4336-0439
D. Sci. (Med.), leading researcher, Deputy head, Department of microbial chemistry Россия
Violetta A. Rykova
Rostov-on-Don Research Institute for Plague Control
Email: allet777@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-3484-5100
PhD (Biol.), senior researcher, Department of microbiology of the plague Россия
Elena P. Sokolova
Rostov-on-Don Research Institute for Plague Control
Email: sokolova64@list.ru
ORCID iD: 0000-0003-3973-6392
PhD (Biol.), senior researcher, Department of epidemiology of especially targeted infections Россия
References
- Егиазарян Л.А., Селянская Н.А., Захарова И.Б., Подшивалова М.В., Березняк Е.А., Веркина Л.М. и др. Антибиотикорезистентность холерных вибрионов Эль Тор, выделенных на территории Российской Федерации в 2006–2015 гг. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2017; 22(1): 25-30. DOI: http://doi.org/10.18821/1560-9529-2017-22-1-25-30
- Feglo P.K., Sewurah M. Characterization of highly virulent multidrug resistant Vibrio cholerae isolated from a large cholera outbreak in Ghana. BMC Res. Notes. 2018; 11(1): 45. DOI: http://doi.org/10.1186/s13104-017-2923-z
- Mala W., Faksri K., Samerpitak K., Yordpratum U., Kaewkes W., Tattawasart U., et al. Antimicrobial resistance and genetic diversity of the SXT element in Vibrio cholerae from clinical and environmental water samples in northeastern Thailand. Infect. Genet. Evol. 2017; 52: 89-95. DOI: http://doi.org/10.1016/j.meegid.2017.04.013
- Фадеева А.В., Ерошенко Г.А., Шавина Н.Ю., Кутырев В.В. Анализ SXT констина антибиотикочувствительного штамма Vibrio choleraе не О1/не О139 серогруппы. Проблемы особо опасных инфекций. 2012; (3): 102-3.
- Никифоров К.А., Анисимова Л.В., Одиноков Г.Н., Фадеева А.В., Новичкова Л.А., Ерошенко Г.А. и др. Конструирование комплекта праймеров для детекции генов антибиотикоустойчивости у возбудителей опасных бактериальных инфекций на примере штаммов Yersinia pestis, Vibrio cholerae, Escherichia coli. Проблемы особо опасных инфекций. 2014; (3): 57-60.
- Захарова И.Б., Кузютина Ю.А., Подшивалова М.В., Замарин А.А., Топорков А.В., Викторов Д.В. Детекция и анализ интегративных конъюгативных элементов в штаммах Vibrio spp., выделенных на территории Волгоградской области. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2016; 21(6): 347-51. DOI: http://doi.org/10.18821/1560-9529-2016-21-6-347-351
- Замарин А.А., Захарова И.Б., Подшивалова М.В., Кузютина Ю.А., Тетерятникова Н.Н., Лопастейская Я.А. и др. Характеристика интегративных конъюгативных элементов штаммов нехолерных вибрионов, выделенных на территории Волгоградской области. Вестник Волгоградского государственного медицинского университета. 2016; (2): 104-6.
- Заднова С.П., Смирнова Н.И. Выявление генов антибиотикоустойчивости в штаммах Vibrio cholerae О1 и O139 серогрупп. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2015; (3): 3-10.
- Водопьянов С.О., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Титова С.В. Распространенность ICE элементов различных типов у V. cholerae. Здоровье населения и среда обитания. 2018; (1): 33-5. DOI: http://doi.org/10.35627/2219-5238/2018-298-1-33-35
- Verma J., Bag S., Saha B., Kumar P., Ghosh T.S., Dayal M., et al. Genomic plasticity associated with antimicrobial resistance in Vibrio cholerae. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019; 116(13): 6226-31. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1900141116
- МУК 4.2.2495-09. Определение чувствительности возбудителей опасных бактериальных инфекций (чума, сибирская язва, холера, туляремия, бруцеллёз, сап, мелиоидоз) к антибактериальным препаратам. М.; 2009.
- Водопьянов А.С., Водопьянов С.О., Олейников И.П., Мишанькин Б.Н., Кругликов В.Д., Архангельская И.В. и др. INDEL- и VNTR-типирование штаммов Vibrio cholerae, выделенных в 2013 году из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации. Здоровье населения и среда обитания. 2015; (5): 41-4.
- Spagnoletti M., Ceccarelli D., Colombo M.M. Rapid detection by multiplex PCR of Genomic Islands, prophages and Integrative Conjugative Elements in V. cholerae 7th pandemic variants. J. Microbiol. Methods. 2012; 88(1): 98-102. DOI: http://doi.org/10.1016/j.mimet.2011.10.017
- Крицкий А.А., Челдышова Л.Б., Заднова С.П., Плеханов Н.А., Смирнова Н.И. Способ одновременного выявления штаммов Vibrio cholerae и определения в их геноме генов лекарственной устойчивости с помощью ПЦР в режиме реального времени. Биотехнология. 2018; 34(2): 70-9. DOI: http://doi.org/10.21519/0234-2758-2018-34-2-70-79
- Kado C.I., Liu S.T. Rapid procedure for detection and isolation of large and small plasmids. J. Bacteriol. 1981; 145(3): 1365-73.
- Martínez-Puchol S., Gomes C., Pons M.J., Ruiz-Roldán L., Torrents de la Peña A., Ochoa T.J., et al. Development and analysis of furazolidone-resistant Escherichia coli mutants. APMIS. 2015; 123(8): 676-81. DOI: http://doi.org/10.1111/apm.12401
- Marin M.A., Thompson C.C., Freitas F.S., Fonseca E.L., Aboderin A.O., Zailani S.B., et al. Cholera outbreaks in Nigeria are associated with multidrug resistant atypical El Tor and non-O1/ non-O139 Vibrio choleraе. PLoS Negl. Trop. Dis. 2013; 7(2): e2049. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pntd.0002049
- Sarkar A., Morita D., Ghosh A., Chowdhury G., Mukhopadhyay A.K., Okamoto K., et al. Altered integrative and conjugative elements (ICEs) in recent Vibrio cholerae O1 isolated from cholera cases, Kolkata, India. Front. Microbiol. 2019; 10: 2072. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02072
- Petroni A., Corso A., Melano R., Cacace M.L., Bru A.M., Rossi A., et al. Plasmidic extended-spectrum beta-lactamases in Vibrio cholerae O1 El Tor isolates in Argentina. Antimicrob. Agents Chemother. 2002; 46(5): 1462-8. DOI: http://doi.org/10.1128/aac.46.5.1462-1468.2002
- Sarkar A., Pazhan G.P., Chowdhury G., Ghosh A., Ramamurthy T. Attributes of carbapenemase encoding conjugative plasmid pNDM-SAL from an extensively drug-resistant Salmonella enterica serovar Senftenberg. Front. Microbiol. 2015; 6: 969. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2015.00969
- Dalsgaard A., Forslund A., Sandvang D., Arntzen L., Keddy K. Vibrio cholerae O1 outbreak isolates in Mozambique and South Africa in 1998 are multiple-drug resistant, contain the SXT element and the aadA2 gene located on class 1 integrons. J. Antimicrob. Chemother. 2001; 48(6): 827-38. DOI: http://doi.org/10.1093/jac/48.6.827
- Shah M.R., Nur A.H., Alam М., Sadique A., Sultana M., Hoq M.M., et al. Vibrio cholerae O1 with reduced susceptibility to ciprofloxacin and azithromycin isolated from a rural coastal area of Bangladesh. Front. Microbiol. 2017; 8: 252. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2017
- Ehara M., Nguyen B.M., Nguyen D.T., Toma C., Higa N., Iwanaga M. Drug susceptibility and its genetic basis in epidemic Vibrio cholerae O1 in Vietnam. Epidemiol. Infect. 2004; 132(4): 595-600. DOI: http://doi.org/10.1017/s0950268804002596
- Barcak G.J., Barchard R.P. Induction of chloramphenicol and tetracycline resistance in Flexibacter sp. strain FS-1. J. Bacteriol. 1985; 161(2): 810-2.
- Rowe-Magnus P.A., Guerout A.M., Mazel D. Bacterial resistance evolution by recruitment of super-integron gene cassettes. Mol. Microbiol. 2002; 43(6): 1657-69. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2002.02861.x
- Селянская Н.А., Рыжко И.В., Веркина Л.М., Тришина А.В., Миронова А.В. Индукция in vitro трансмиссивной устойчивости к тетрациклину, левомицетину и ампициллину у культур Vibrio cholerae неО1/неО139 серогрупп, выделенных в 1990–2005 гг. Антибиотики и химиотерапия. 2011; 56(7-8): 16-21.
- Kim H.B., Wang M., Ahmed S., Park C.H., LaRocque R.C., Faruque A.S., et al. Transferable Quinolone Resistance in Vibrio cholerae. Antimicrob. Agents Chemother. 2010; 54(2): 799-803. DOI: http://doi.org/10.1128/AAC.01045-09
- Ceccarell D., Spagnoletti M., Hasan N.A., Lansingd S., Huqa A., Colwell R.R. A new integrative conjugative element detected in Haitian isolates of Vibrio cholerae non-O1/non-O139. Res. Microbiol. 2013; 164(9): 891-3. DOI: http://doi.org/10.1016/j.resmic.2013.08.004
Supplementary files
