In vitro models for the study of Zika virus

Cover Page
  • Authors: Pimenova E.V.1,2, Khrapova N.P.3,4, Zamarina T.V.1,2
  • Affiliations:
    1. PhD (Med.), senior researcher, Laboratory of immunodiagnostics, Volgograd Research Anti-Plague Institute, 400131, Volgograd, Russia
    2. Assoc. Prof., Department of molecular biology and genetics, Volgograd State Medical University, 400131, Volgograd, Russia
    3. D. Sci. (Med.), Prof., principal researcher, Laboratory of immunodiagnostics, Volgograd Research Anti-Plague Institute, 400131, Volgograd, Russia
    4. Prof., Department of molecular biology and genetics, Volgograd State Medical University, 400131, Volgograd, Russia
  • Issue: Vol 97, No 2 (2020)
  • Pages: 159-164
  • Section: REVIEWS
  • Submitted: 06.05.2020
  • Published: 06.05.2020
  • URL: https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/779
  • DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-2-159-164
  • ID: 779


Cite item

Full Text

Abstract

Due to the globalization, increased trade and migration flows the probability of outbreaks of Zika fever is significantly increasing worldwide, including Black sea coast of the Caucasus in the Russian Federation. Zika fever tends to spread rapidly and to expand its geography, so the study of this virus remains an urgent task. The accumulated knowledge recently has contributed to a comprehensive study of Zika virus, but so far many questions of etiology, epidemiology, clinic, specific diagnosis and prevention remain unresolved. This review is based mainly on publications by foreign authors and leading international organizations dedicated to the study of Zika virus in the cell lines of various sources . The review summarizes recent experimental data on the use of cell lines as target cells for the study of Zika virus, their advantages and disadvantages, and the susceptibility of different cell lines to this virus. Information from bibliographic and abstract scientific databases, search websites, and publishers: RSCI, Web of Science, Scopus, MEDLINE, Google Scholar, PubMed, Springer Nature, Elsevier, and others was used in the preparation of the review.

Full Text

Введение

Вирус Зика был впервые выделен в 1947 г. в лесу Зика в Уганде из макаки резуса. Позже вирусспецифические антитела были обнаружены в крови инфицированных людей, это стало первым доказательством того, что вирус может передаваться человеку. Более поздние исследования выявили инфекцию в других регионах Африки, а также в азиатских странах. До 2007 г. вирусную инфекцию считали инфекцией ограниченного географического распространения [1-5].

Первая крупная вспышка лихорадки Зика произошла в 2007 г. на острове Яп в южной части Тихого океана, во время нее 73% жителей острова были инфицированы [6, 7]. Позже вспышки фиксировались во Французской Полинезии и на территориях Тихоокеанского региона, в 2014 г. — в Чили и Бразилии. В настоящее время наблюдается быстрая интродукция лихорадки Зика из эндемичных регионов. С 2014 г. в мире зарегистрировано 9252 завозных случая в 52 странах (Бельгия, Чехия, Франция, Германия, Греция, Венгрия, Италия, Нидерланды, Испания, Великобритания, США, Канада, Аргентина и др.)1. За последние 7 лет на территории России было верифицировано 23 таких случая, связанных с поездками в Доминиканскую Республику, Мексику, Индию, Таиланд, Колумбию и Китай2.

Как и при других альфаи флавивирусных инфекциях, при лихорадке Зика иногда наблюдается сопутствующая симптоматика, включая синдром Гийена-Барре (острая воспалительная демиелинизирующая полинейропатия) [8-10] и микроцефалию у младенцев, родившихся у инфицированных матерей [11-14].

Для изучения вопросов патогенеза, патофизиологии, а также для рассмотрения фенотипических и пролиферативных свойств возбудителя вирусной инфекции Зика в последние годы стали широко использовать модели in vitro с применением клеточных систем.

Нашей целью было систематизировать и обобщить данные литературы последних лет по вопросам изучения вируса Зика на модели in vitro.

Основная часть

K.Himmelsbach с соавт. [15] изучили способность вируса Зика репродуцироваться в культуре клеток различного происхождения. Все клеточные линии (A549 — клетки эпителия легкого человека, CHO — клетки яичника китайского хомячка, COS7 — клетки почки африканской зеленой мартышки, HepG2/C3A — клетки печени человека, Huh7.5 — клетки печени человека, HaCaT — клетки кожи человека, N29.1 — клетки гипоталамуса мыши, SH-SY5Y — клетки нейробластомы костного мозга человека, Vero — клетки почки африканской зеленой мартышки и 293T — клетки почки человека) инфицировали полинезийским штаммом Зика азиатского генотипа. Через 48 ч в клетках определяли нагрузку специфической РНК и титры инфекционного вируса, используя ПЦР и заражение клеточной культуры.

Авторы установили, что наибольшая концентрация внутриклеточных инфекционных вирусных частиц была в культуре клеток Vero; достаточно высокая — в Huh7.5, COS7, 293T и A549; значительно меньшая — в N29.1 и SH-SY5Y; самая низкая — в HaCaT. В клетках CHO вирусные частицы не были обнаружены. Выраженный цитопатогенный эффект (ЦПЭ) наблюдался в культурах клеток A549 и Vero.

Концентрация фрагментов генома вируса Зика, выявляемых внутри клеток и в супернатанте при инфицировании этих же видов клеточных культур, оказалась приблизительно одинаковой [15].

J.F. Chan с соавт. [16] использовали 33 вида перевиваемых культур клеток органов и тканей различных млекопитающих и птиц: JEG-3, HEK, HeLa, HOSE6-3, LNCaP, 833KE, SF268, RD, ARPE19, Hep-2, Calu-3, HFL, Caco-2, Huh7, THP-1, U937, Raji, H9, Vero, LLC-MK2, PK-15, MDCK, CRFK, TP2, L929, BV2, 3T3, R28, RK3E, RK-13, BHK21, C6/36. Для изучения чувствительности клеточных линий к вирусу Зика были использованы изоляты двух генотипов:

  • выделенный от больного в Пуэрто-Рико (штамм PRVABC59) в Южной Америке — представитель азиатского генотипа;
  • изолированный из крови обезьяны макака резус в Уганде в 1947 г. (штамм MR766) — представитель восточно-африканского генотипа.

Анализ результатов тестирования 18 клеточных линий человеческого происхождения показал, что штаммы вируса Зика, выделенные в Южной Америке и в Уганде, в течение всего срока эксперимента (5 сут) вызывали ЦПЭ в 14 видах клеточных культур: клетки трофобластов линии JEG-3, клетки органов мочеполовой системы HEK, HeLa, HOSE6-3, LNCaP и 833KE, клетки нейромышечной системы SF268 и RD, клетки эпителия сетчатки глаза взрослого человека ARPE19, клетки органов дыхания Hep2, Calu-3 и HFL, клетки аденокарциномы ободочной кишки Caco-2 и линия клеток гепатокарциномы человека Huh7.

ЦПЭ на 3-й день эксперимента наблюдали в 8 из 14 клеточных культур: JEG-3, SF268, RD, ARPE19, Hep-2, HFL, Caco-2 и Huh7. Это коррелирует с динамикой экспрессии в клетках неструктурного вирусного белка NS1.

Наиболее выраженный ЦПЭ наблюдался в культурах клеток JEG-3, SF268, RD, Caco-2 и Huh7 (>50% пораженных клеток в монослое).

В течение всего срока эксперимента дегенеративные изменения регистрировали в 8 из 15 клеточных культур нечеловеческого происхождения: Vero, LLC-MK2, PK-15, CRFK, RK-13, BHK21, DF-1 и C6/36. Репродукцию вирусных частиц не генерировали клетки, полученные от мышей, крыс и летучих мышей [16].

S. Ramos da Silva и соавт. [17] инфицировали клеточные линии двумя африканскими (IbH30656 и MR766) и двумя азиатскими (PRVABC59 и H/FP/2013) штаммами вируса Зика. Чувствительность клеток-мишеней к вирусу Зика определяли по нарастанию титров вируса в культуре клеток, синтезу специфических белков в культуре, а также по репликации вирусного генома. В работе были использованы 14 клеточных линий различного происхождения, но только в клетках Vero авторы регистрировали значительное нарастание титра вируса. Все линии культур клеток человеческого происхождения, использованные в работе, были восприимчивы к штаммам вируса Зика, однако клетки 293T и HeLa показали избирательную восприимчивость только к африканским штаммам. Клетки 293T на высоком уровне экспрессировали неструктурный белок NS1 африканского штамма, но не белок NS1 азиатского штамма. Очевидных различий в репликации вирусного генома этих штаммов не обнаружено [17].

K.L. Barr и соавт. [18] исследовали супернатанты, собранные через 72 ч после инфицирования клеток вирусом Зика. Результаты показали, что культуры клеток WHC-17 и TB 1 Lu не восприимчивы к вирусу Зика, что было подтверждено с помощью ПЦР. Выраженную репликацию вируса Зика наблюдали в культуре клеток OK в отличие от клеток E.Derm, PK, FoLu, CRFK и LLC-MK2.

I. Vicenti с соавт. [19] изучили репликацию вируса в культуре клеток комаров Ae. albopictus (C6/36). В работе использовали два азиатских штамма вируса: первый (штамм SPH) был изолирован от больного человека, второй (штамм Mex 1-44) — из комаров рода Ae. aegypti, а также два штамма африканского происхождения (MR766 и IbH). Установлено, что африканские изоляты вируса быстрее реплицируются в клетках C6/36, чем в комарах рода Ae. aegypti. По данным K.A. Willard и соавт. [20], эти штаммы оказывали более выраженный ЦПЭ в клетках Vero.

I. Vicenti с соавт. [19] изучили также бляшкообразование в клеточных линиях человека (U87, A549, Huh7), комаров (С6/36) и обезьяны (Vero Е6). В культуре клеток Huh7 наблюдали формирование бляшек на 3-й день после инфицирования, а также максимальную продукцию вируса Зика. В культуре клеток C6/36 бляшки формировались медленнее и в меньшем количестве по сравнению с другими клеточными линиями.

Известно, что вирус Зика может передаваться половым путем, но в настоящее время мало данных о типах клеток, поддерживающих репликацию вируса и его персистенцию в репродуктивной системе человека. A. Kumar с соавт. [21] в этих целях использовали два основных типа клеток (Сертоли и Лейдига), поддерживающих сперматогенез [22]. До начала экспериментов штаммы восточно-африканского и азиатского генотипов пассировали в клетках C6/36 и титровали с использованием клеток Vero. Эксперименты с клетками Лейдига проводили после одного пассажа в культуре, тогда как клетки Сертоли были взяты в эксперимент между 3-5-м пассажами. Эти клеточные линии были инфицированы африканским (MR766) и американским (PRVABC59) штаммами вируса Зика. На основании полученных данных авторы сделали выводы, что клетки Сертоли более чувствительны к вирусу, т.к. на их поверхности находятся рецепторы семейства TAM Axl, которые опосредованно усиливают репликацию вируса Зика и поддерживают его персистентность в организме.

I. Vicenti и соавт. [19] установлено, что в первичной клеточной линии Сертоли вирус активно реплицируется в течение 6 нед, что представляет интерес для понимания персистенции вируса в мужской репродуктивной системе. Эти результаты были подтверждены ранее проведенными исследованиями на лабораторных животных (мышах) [23-25] и in vitro на клетках человека [26].

На основе полученных данных были сделаны выводы о том, что высокая восприимчивость клеток Сертоли к вирусу Зика может способствовать проникновению вируса в просвет семенных канальцев, длительно поддерживать репликацию вируса и обеспечивать возможность передачи вирусной инфекции половым путем. В первичных клеточных линиях Лейдига скорость репликации вируса Зика была значительно ниже, несмотря на то что в экспериментах на лабораторных мышах установлен факт размножения вируса в клетках мочеполовой системы животных [26, 27].

В одном из исследований [28] авторы изучали репликацию вируса Зика в клетках предстательной железы человека. Одна линия — 19I (стромальные клетки простаты) — получена из предстательной железы здорового донора, представляет собой нетрансформированные стволовые клетки, поддерживающие фенотип при пассировании в культуре в течение нескольких месяцев [29]. Вторая линия — это эпителиальные клетки аденокарциномы простаты LNCaP и органеллы простаты 19I, выделенные по методу [29].

В этих экспериментах были использованы три изолята вируса Зика:

  • FLR, выделенный в культуре C6/36 из сыворотки крови человека в Колумбии в 2015 г. [30];
  • FLA, полученный из первичных дендритных клеток крови больного во Флориде, который также был инфицирован в Колумбии в 2015 г.;
  • HN16, выделенный от больного в Хьюстоне, штат Техас, и культивированный в клетках Vero [31].

Полученные данные свидетельствовали о том, что клетки предстательной железы и эпителиальные клетки человека репродуцируют вирус с различной активностью репродукции у разных штаммов. Установлено, что стромальная среда является оптимальной для репликации вируса, что вносит значительный вклад в понимание патогенеза передачи вируса половым путем [32-34].

Вирус Зика из-за способности заражать стволовые клетки нейронов-предшественников является причиной появления патологических процессов в головном мозге на ранних сроках развития эмбриона. C. Kaid с соавт. [35] изучили влияние вируса на стволовые клетки различного происхождения:

  • клеточные линии из эмбриональных опухолевых клеток центральной нервной системы (ЦНС):
  • DAOY — медуллобластома;
  • USP13-MED — медуллобластома;
  • USP7-ATRT — внутренняя атипичная тератоидная/рабдоидная опухоль;
  • клетки опухоли, не связанные с ЦНС:
  • MCF-7 — рак молочной железы;
  • HCT-8 — колоректальный рак;
  • DU-145 — рак предстательной железы, клетки получены из метастаза в головном мозге.

Для контроля были взяты плюрипотентные стволовые клетки и нейроны, полученные от человека.

Результаты исследования показали, что вирус Зика вызывает значительное снижение роста и гибель клеток культур DAOY, USP13-MED, выраженный ЦПЭ наблюдали в USP7-ATRT. В инфицированных культурах USP7-ATRT и USP13-MED авторы регистрировали дегенерацию более чем 50% клеток монослоя, а в культуре DAOY — только 40%. Репродукция вируса в клетках MCF-7 и HCT-8 отсутствовала.

На основе полученных данных авторы сделали вывод, что вирус Зика, нарушая плазматическую мембрану эмбриональных опухолевых клеток ЦНС, индуцирует гибель клеток. Все эмбриональные опухолевые клетки, выделенные из ЦНС, генерировали репродукцию вирусных частиц в высоких титрах начиная с 24 ч после заражения. Было отмечено, что через 72 ч эти клетки продуцировали уже неполноценные вирионы [35].

Заключение

Вирус Зика может инфицировать стволовые клетки, что приводит к аномальной дифференцировке и порокам развития головного мозга на ранних сроках эмбриогенеза [36].

×

About the authors

Ekaterina V. Pimenova

PhD (Med.), senior researcher, Laboratory of immunodiagnostics, Volgograd Research Anti-Plague Institute, 400131, Volgograd, Russia; Assoc. Prof., Department of molecular biology and genetics, Volgograd State Medical University, 400131, Volgograd, Russia

Author for correspondence.
Email: ekaterina-304@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8632-203X

Natalya P. Khrapova

D. Sci. (Med.), Prof., principal researcher, Laboratory of immunodiagnostics, Volgograd Research Anti-Plague
Institute, 400131, Volgograd, Russia; Prof., Department of molecular biology and genetics, Volgograd State Medical University, 400131, Volgograd, Russia

Email: vari2@sprint-v.com.ru
ORCID iD: 0000-0002-9782-6866

Tatyana V. Zamarina

PhD (Med.), senior researcher, Laboratory of immunodiagnostics, Volgograd Research Anti-Plague Institute, 400131, Volgograd, Russia; Assoc. Prof., Department of molecular biology and genetics, Volgograd State Medical University, 400131, Volgograd, Russia

Email: vari2@sprint-v.com.ru
ORCID iD: 0000-0002-2965-0555

References

  1. Fagbami A.H. Zika virus infections in Nigeria: virological and seroepidemiological investigations in Oyo State. J. Hyg. (Lond). 1979; 83(2): 213-9. DOI: http://doi.org/10.1017/s0022172400025997
  2. Filipe A.R., Martins C.M.V., Rocha H. Laboratory infection with Zika virus after vaccination against yellow fever. Arch. Gesamte Virusforsch. 1973; 43(4): 315-9. DOI: http://doi.org/10.1007/bf01556147
  3. Moore D.L., Causey O.R., Carey D.E., Reddy S., Cooke A.R., Akinkugbe F.M., et al. Arthropod-borne viral infections of man in Nigeria, 1964–1970. Ann. Trop. Med. Parasitol. 1975; 69(1): 49-64. DOI: http://doi.org/10.1080/00034983.1975.11686983
  4. Olson J.G., Ksiazek T.G., Suhandiman, Triwibowo. Zika virus, a cause of fever in central Java, Indonesia. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1981; 75(3): 389-93. DOI: http://doi.org/10.1016/0035-9203(81)90100-0
  5. Simpson D.I. Zika virus infection in man. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1964; 58: 335-8.
  6. Duffy M.R., Chen T.H., Hancock W.T., Powers A.M., Kool J.L., Lanciotti R.S., et al. Zika virus outbreak on Yap Island, Federated States of Micronesia. N. Engl. J. Med. 2009; 360(24): 2536-43. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa0805715
  7. Faye O., Freire C.C., Iamarino A., Faye O., de Oliveira J.V., Diallo M., et al. Molecular evolution of Zika virus during its emergence in the 20th century. PLoS. Negl. Trop. Dis. 2014; 8(1): e2636. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pntd.0002636
  8. Carteaux G., Maquart M., Bedet A., Contou D., Brugières P., Fourati S., et al. Zika virus associated with meningoencephalitis. N. Engl. J. Med. 2016; 374(16): 1595-6. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMc1602964
  9. Craig A.T., Butler M.T., Pastore R., Paterson B.J., Durrheim D.N. Acute flaccid paralysis incidence and Zika virus surveillance, Pacific Islands. Bull. World Health Organ. 2017; 95(1): 69-75. DOI: http://doi.org/10.2471/BLT.16.171892
  10. Parra B., Lizarazo J., Jiménez-Arango J.A., Zea-Vera A.F., González-Manrique G., Vargas J., et al. Guillain-Barré syndrome associated with Zika virus infection in Colombia. N. Engl. J. Med. 2016; 375(16): 1513-23. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1605564
  11. Chibueze E.C., Tirado V., Lopes K.D., Balogun O.O., Takemoto Y., Swa T., et al. Zika virus infection in pregnancy: a systematic review of disease course and complications. Reprod. Health. 2017; 14(1): 28. DOI: http://doi.org/10.1186/s12978-017-0285-6
  12. Mlakar J., Korva M., Tul N., Popović M., Poljšak-Prijatelj M., Mraz J., et al. Zika virus associated with microcephaly. N. Engl. J. Med. 2016; 374(10): 951-8. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1600651
  13. Rasmussen S.A., Jamieson D.J., Honein M.A., Petersen L.R. Zika virus and birth defects — reviewing the evidence for causality. N. Engl. J. Med. 2016; 374(20): 1981-7. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMsr1604338
  14. Brasil P., Pereira J.P., Moreira M.E., Ribeiro Nogueira R.M., Damasceno L., Wakimoto M., et al. Zika virus infection in pregnant women in Rio de Janeiro. N. Engl. J. Med. 2016; 375(24): 2321-34. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1602412
  15. Himmelsbach K., Hildt E. Identification of various cell culture models for the study of Zika virus. World J. Virol. 2018; 7(1): 10-20. DOI: http://doi.org/10.5501/wjv.v7.i1.10
  16. Chan J.F., Yip C.C., Tsang J.O., Tee K.M., Cai J.P., Chik K.K., et al. Differential cell line susceptibility to the emerging Zika virus: implications for disease pathogenesis, non‐vector‐borne human transmission and animal reservoirs. Emerg. Microbes Infect. 2016; 5: e93. DOI: http://doi.org/10.1038/emi.2016.99
  17. Ramos da Silva S., Cheng F., Huang I.C., Jung J.U., Gao S.J. Efficiencies and kinetics of infection in different cell types/lines by African and Asian strains of Zika virus. J. Med. Virol. 2019; 91(2): 179-89. DOI: http://doi.org/10.1002/jmv.25306
  18. Barr K.L., Anderson B.D., Prakoso D., Long M.T. Working with Zika and Usutu viruses in vitro. PLoS neglected tropical diseases. PLoS. Negl. Trop. Dis. 2016; 10(8): e0004931. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pntd.0004931
  19. Vicenti I., Boccuto A., Giannini A., Dragoni F., Saladini F., Zazzi M. Comparative analysis of different cell systems for Zika virus (ZIKV) propagation and evaluation of anti-ZIKV compounds in vitro. Virus Res. 2018; 244: 64-70. DOI: http://doi.org/0.1016/j.virusres.2017.11.003
  20. Willard K.A., Demakovsky L., Tesla B., Goodfellow F.T., Stice S.L., Murdock C.C., et al. Zika virus exhibits lineage-specific phenotypes in cell culture, in aedes aegypti mosquitoes, and in an embryo model. Viruses. 2017; 9(12): 383. DOI: http://doi.org/10.3390/v9120383
  21. Kumar A., Jovel J., Lopez-Orozco J., Limonta D., Airo A.M., Hou S., et al. Human Sertoli cells support high levels of Zika virus replication and persistence. Sci. Rep. 2018; 8(1): 5477. DOI: http://doi.org/10.1038/s41598-018-23899-x
  22. Kumar A., Hou S., Airo A.M., Limonta D., Mancinelli V., Branton W., et al. Zika virus inhibits type-I interferon production and downstream signaling. EMBO Rep. 2016; 17(12): 1766-75. DOI: http://doi.org/10.15252/embr.201642627
  23. Ma W., Li S., Ma S., Jia L., Zhang F., Zhang Y., et al. Zika virus causes testis damage and leads to male infertility in mice. Cell. 2017; 168(3): 542. DOI: http://doi.org/10.1016/j.cell.2017.01.009
  24. Duggal N.K., Ritter J.M., Pestorius S.E., Zaki S.R., Davis B.S., Chang G.J., et al. Frequent Zika virus sexual transmission and prolonged viral RNA shedding in an immunodeficient mouse model. Cell Rep. 2017; 18(7): 1751-60. DOI: http://doi.org/10.1016/j.celrep.2017.01.056
  25. Hirsch A.J., Smith J.L., Haese N.N., Broeckel R.M., Parkins C.J., Kreklywich C., et al. Zika Virus infection of rhesus macaques leads to viral persistence in multiple tissues. PLoS Pathog. 2017; 13(4): e1006317. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.1006317
  26. Siemann D.N., Strange D.P., Maharaj P.N., Shi P.Y., Verma S. Zika virus infects human Sertoli cells and modulates the integrity of the in vitro blood-testis barrier model. J. Virol. 2017;91(22). pii: e00623-17. DOI: http://doi.org/10.1128/JVI.00623-17
  27. Uraki R., Hwang J., Jurado K.A., Householder S., Yockey L.J., Hastings A.K., et al. Zika virus causes testicular atrophy. Sci. Adv. 2017; 3(2): e1602899. DOI: http://doi.org/10.1126/sciadv.1602899
  28. Spencer J.L., Lahon A., Tran L.L., Arya R.P., Kneubehl A.R., Vogt M.B., et al. Replication of Zika virus in human prostate cells: a potential source of sexually transmitted virus. J. Infect. Dis. 2018; 217(4): 538-47. DOI: http://doi.org/10.1093/infdis/jix436
  29. Kim W., Barron D.A., San Martin R., Chan K.S., Tran L.L., Yang F., et al. RUNX1 is essential for mesenchymal stem cell proliferation and myofibroblast differentiation. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014; 111(46): 16389-94. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1407097111
  30. Lahon A., Arya R.P., Kneubehl A.R., Vogt M.B., Dailey Garnes N.J., Rico-Hesse R., et al. Characterization of a Zika virus isolate from Colombia. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(9): e0005019. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005019
  31. Murray K.O., Gorchakov R., Carlson A.R., Berry R., Lai L., Natrajan M., et al. Prolonged detection of Zika virus in vaginal secretions and whole blood. Emerg. Infect. Dis. 2017; 23(1): 99-101. DOI: http://doi.org/10.3201/eid2301.161394
  32. Arsuaga M., Bujalance S.G., Díaz-Menéndez M., Vázquez A., Arribas J.R. Probable sexual transmission of Zika virus from a vasectomised man. Lancet Infect. Dis. 2016; 16(10): 1107. DOI: http://doi.org/10.1016/S1473-3099(16)30320-6
  33. Froeschl G., Huber K., von Sonnenburg F., Nothdurft H.D., Bretzel G., Hoelscher M., et al. Long-term kinetics of Zika virus RNA and antibodies in body fluids of a vasectomized traveller returning from Martinique: a case report. BMC Infect Dis. 2017; 17(1): 55. DOI: http://doi.org/10.1186/s12879-016-2123-9
  34. Atkinson B., Thorburn F., Petridou C., Bailey D., Hewson R., Simpson A.J., et al. Presence and persistence of Zika virus RNA in semen, United Kingdom, 2016. Emerg. Infect. Dis. 2017; 23(4): 611-5. DOI: http://doi.org/10.3201/eid2304.161692
  35. Kaid C., Goulart E., Caires-Júnior L.C., Araujo B.H.S., SoaresSchanoski A., Bueno H.M.S., et al. zika virus selectively kills aggressive human embryonal CNS tumor cells in vitro and in vivo. Cancer Res. 2018; 78(12): 3363-74. DOI: http://doi.org/10.1158/0008-5472.CAN-17-3201
  36. El Costa H., Gouilly J., Mansuy J.M., Chen Q., Levy C., Cartron G., et al. ZIKA virus reveals broad tissue and cell tropism during the first trimester of pregnancy. Sci. Rep. 2016; 6: 35296. DOI: http://doi.org/10.1038/srep35296

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2020 Pimenova E.V., Khrapova N.P., Zamarina T.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: ПИ № ФС77-75442 от 01.04.2019 г.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies