Ecological features of the persistence of Vibrio cholerae: retrospective analysis and actual state of the problem

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

The review presents retrospective data on six cholera pandemics and current views on the causative agent of the seventh pandemic V. cholerae El Tor, which caused a pandemic infection with the formation of true persistent and temporary intermediate endemic foci that provide the longest pathogen circulation in the history of the disease. One of the possible explanations for such a long course of the cholera pandemic is associated with an extremely high variability of the genome and the development of a number of adaptive reactions that allow cholera vibrios to adapt and remain in the environment. Due to the development of molecular genetic research methods, the ability of cholera vibrios to form biofilms which increases stress resistance, the ability to spread by attachment to abiotic (plastic) and biotic substrates (zooplankton and phytoplankton) has been discovered. Biofilm formation is also directly related to overcoming the antagonistic action of members of aquatic ecosystems. Another strategy for the survival of cholera vibrios is the transition to an uncultured state that proves a low level of death in the population. Published data on the possible effects of temperature increasing due to the climate change on cholera outbreaks in Africa (Democratic Republic of the Congo, Nigeria, Angola, Zimbabwe, Sierra Leone), Southeast Asia (Thailand, Malaysia), Central Asia (Pakistan, Afghanistan, Kazakhstan) and South Asia (Nepal) are overviewed. Based on the publications of recent years, an analysis is made of the current state of the studied problem in the Russian Federation and, in particular, in the Rostov region.

Full Text

Введение

Первые упоминания о холере восходят к временам Гиппократа и Будды, а может быть, и более ранним. Современная история холеры началась в 1817 г. В этот период была зарегистрирована вспышка эпидемии в Индии, которая впоследствии распространилась по всему Индийскому континенту и была определена как первая пандемия холеры в Юго-Восточной Азии. В течение XIX в. зарегистрировано 6 пандемий холеры, закончившихся в 1923 г. и распространившихся в основном в странах, расположенных в Южном полушарии, а также в Европе и Северной Америке [1]. До настоящего времени не дошли сведения, каким возбудителем были вызваны первые 4 пандемии, тогда как 5-я и 6-я были вызваны Vibrio cholerae O1 серогруппы классического биовара. В 1961 г. в Индонезии началась 7-я пандемия, которая затем распространилась на Индийский субконтинент и Ближний Восток, а в 1970-х гг. переместилась в Африку и в начале 1990-х годов достигла Южной Америки [2-4]. Эта пандемия холеры, которая продолжается уже более полувека, отличается от предшествующих новым видом возбудителя, который вызывает трудно диагностируемые стертые клинические формы и большое количество вибрионосительства, что обусловливает широкое распространение заболевания на все обитаемые континенты земного шара с формированием временных промежуточных и истинных стойких эндемичных очагов, обеспечивающих самое продолжительное в истории существование болезни [5]. Вспышки холеры имели место в Карибском бассейне, Южной Америке, Африке, Южной Азии и на Ближнем Востоке. Хотя о случаях холеры часто не сообщается, по оценкам ВОЗ, в мире ежегодно регистрируется 3-5 млн случаев заболевания [6-10].

С 1992 г. с появлением нового возбудителя — холерного вибриона (ХВ) О139 серогруппы (штамм Бенгал), вызвавшего случаи заболевания в ряде стран Азии, ситуация по холере осложнилась. Современный период 7-й пандемии холеры обусловлен в основном генетически измененными вариантами V cholerae El Tor, продуцирующими токсин классического биовара ХВ с более тяжелым клиническим течением заболевания и высокими показателями летальности [4-9].

Существует множество гипотез о причинах такого длительного течения пандемии. Одни авторы утверждают, что это связано с чрезвычайно высокой пластичностью генома и развитием ряда приспособительных реакций, которые позволяют ХВ адаптироваться и сохраняться в окружающей среде, переживать стрессовые факторы, такие как недостаток питательных веществ, колебания солености воды и температуры, необходимость защиты от хищных гетеротрофных протистов и бактериофагов. Одна из стратегий выживания ХВ — это формирование биопленки, которое ассоциируется с повышенной стрессоустойчивостью, расширением доступа к питательным веществам и использованием ее в качестве средства для распространения, когда возбудитель холеры прикрепляется к живым мобильным хозяевам [10].

Основная часть

M. Sultana и соавт. [11], проводя исследования поверхностных водоемов, пришли к выводу, что биопленки являются средством персистенции и неотъемлемой частью годового жизненного цикла ХВ в Бангладеш. Проводя мониторинг поверхностных водоемов в течение года, авторы установили, что в весенне-летний период ХВ находятся в планктонной форме, и это совпадает с ежегодными сезонными вспышками холеры в данном регионе. В межэпидемический период ХВ сохраняются в форме биопленки, прикрепленные к планктону или другим субстратам, а также в некультивируемой форме (НФ) [11]. Переход от свободного плавания к прикрепленному образу жизни [12, 13] усиливает природную компетентность и горизонтальный перенос генов [14], а также обеспечивает повышенную защиту от хищников [15]. Одним из наиболее экологически важных субстратов является хитин. V cholerae, как и большинство представителей семейства Vibrionaceae, — хитинолитический микроорганизм. Он обладает несколькими консервативными генами, продукты которых позволяют бактерии прикрепляться к хитину и разлагать его [16, 17]. Одним из них является N-ацетилглюкозамин (GlcNAc/NAG) — наиболее распространенный органический полимер в природе и отличный источник углерода для бактерий [18]. В связывании cholerae с хитином участвует GlcNAc-связывающий белок (GbpA) [19, 20], а также маннозочувствительный гемагглютинин (MSHA), который представляет собой пили IV типа [21]. Кроме того, токсинкорегулируемые пили (TCP), являющиеся фактором колонизации кишечного эпителия человека, играют определенную роль в ассоциации с хитином. TCP необходимы для дифференциации прикрепленной биопленки, т.к. у недифференцированной биопленки в отсутствие ТСР снижается степень экологической адаптации за счет того, что она менее эффективно разлагает хитин [22].

После первоначального прикрепления к поверхности ХВ формируют «матричные, поверхностно-связанные сообщества», или биопленку. Образование биопленки V. cholerae усиливается мобильными пилями IV типа, жгутиками и продукцией матрикса биопленки, Vibrio-полисахарида (VPS) [12]. VPS участвует в иммобилизации клеток, формировании микроколоний и созревании биопленки [23, 24]. Высокий и низкий уровень продукции VPS определяет типы колонии — ругозный и гладкий соответственно, причем ругозный тип обладает более сильным защитным механизмом по отношению к различным стрессам, в том числе к хлору [25-27], низкому рН, осмотическому и оксидативному стрессу, антибактериальной сыворотке, додецилсульфату натрия, фагам и гетеротрофным протистам. Важность VPS для защиты ХВ в окружающей среде пока изучена слабо, опубликовано несколько работ о распространении ругозных ХВ в зависимости от различных экологических факторов окружающей среды [28-30].

В современном мире существует новая проблема — повсеместное использование искусственных полимеров (около 35 кг пластиковых отходов приходится на каждого человека ежегодно). В связи с этим огромное количество пластиковых отходов попадает в воды Мирового океана. Такой объем пластиковых отходов способен изменить экологию водных микробиоценозов. В 2013 г. E.R. Zettler и соавт. ввели новый термин — пластисфера — для обозначения глобального масштаба этой проблемы [31]. Недавние исследования позволили ориентировочно оценить степень загрязнения Мирового океана. По данным 24 экспедиций, проведенных в субтропических регионах в 2007-2013 гг., в морях и океанах плавает приблизительно 4,5 трлн фрагментов пластика различного размера суммарной массой свыше 250 тыс. тонн. Установлены зоны морей и океанов, содержащие повышенное количество различных плавающих форм пластикового мусора, переносимых океаническими течениями [32].

Исследования последних лет показали, что ХВ О1 и О139 серогрупп, содержащие ген холерного токсина, не только способны адгезироваться на поверхности пластикового мусора, но и в составе биопленок устойчивы к ингибирующей активности штаммов-конкурентов (нетоксигенных вибрионов и других гетерологичных микроорганизмов) [33]. Учитывая способность токсигенных ХВ формировать биопленку на поверхности пластикового мусора даже в присутствии штаммов конкурентной микрофлоры, можно предположить, что плавающие пластиковые фрагменты (пластисфера) в морях и океанах в дополнение к уже изученным факторам могут служить для формирования новой экологической ниши, в которой ХВ не только сохранятся, но и распространятся водами Мирового океана в новые регионы с вероятностью формирования эндемичных очагов холеры [34].

Еще одним адаптационным механизмом V. cholerae, направленным на переживание неблагоприятных условий и повышение экологической пластичности, является конверсия бактерий в жизнеспособное, но некультивируемое состояние [35].

В отличие от клеток, испытывающих необходимость в каком-либо компоненте среды, клетки НФ не растут на искусственных питательных средах, которые обычно используют для роста, часто они меньше в размерах, но остаются метаболически активными [36]. Факторы, вызывающие переход V. cholerae в НФ, включают перепады температуры и солености, а также отсутствие питательных веществ. ХВ в НФ были обнаружены на поверхности ракообразных и водорослей в планктоне и бентосе, присоединенными к кладке яиц хирономид, а также взвешенными в бактериопланктоне. Важность состояния НФ в эпидемиологии холеры была показана А. Mishra и соавт. [37], в исследованиях которых вирулентность и способность к колонизации сохранялись ХВ в НФ, инкубированными в пресноводных микрокосмах. Существует множество условий, которые вызывают переход ХВ в НФ, однако имеются и многочисленные факторы, благодаря которым происходит полное восстановление функции роста, например повышение температуры или увеличение количества питательных веществ [37].

Экспериментально установлено, что кворум-сенсинг (QS) — это регулятор перехода в НФ. Показано, что переход ХВ в НФ предполагает формирование биопленки, регулируемой QS. В соответствии с этими результатами клетки НФ из поверхностных вод в Бангладеш были восстановлены с помощью природных или химически синтезированных аутоиндукторов QS. После 4-5 ч пребывания в средах с добавлением аутоиндукторов показатели колониеобразующих единиц были высокими [38]. Некоторые клетки в состоянии покоя сообщества случайным образом пробуждаются «от спячки» и при благоприятных условиях растут [38, 39]. Возможно, эти восстановленные клетки можно сравнить с «разведчиками», проверяющими условия окружающей среды. Если экологические факторы не соответствуют благоприятным условиям для размножения клеток ХВ, то «разведчики» гибнут, т.е. погибает лишь небольшая доля популяции. Однако если условия благоприятны, то генофонд усиливается и поддерживается. Таким образом, НФ являются стратегией, обеспечивающей низкий уровень гибели популяции, что позволяет бактериям долго оставаться в состоянии покоя в окружающей среде [38] и потенциально полностью восстановиться при получении соответствующего сигнала после проверки среды отдельными клетками, чтобы впоследствии расти при благоприятных условиях [39].

Другая версия такого длительного течения 7-й пандемии связана с изменением климата. Объединенной межправительственной группой климатологов зарегистрировано повышение средней температуры воздуха над поверхностью суши и океана на 0,85оС (0,65-1,06оС) за период с 1880 по 2012 г. К концу ХХ1 в. (2081-2100 гг.) ожидается, что средняя температура на планете может увеличиться на 1,5оС (относительно 1850 г.), что приведет к повышению уровня Мирового океана на 1 мм в год в течение XXI в. [40, 41]. Повышенная температура влияет на связь ХВ с хитиновым зоопланктоном. При температуре выше 15оС присоединение к хитину значительно возрастает за счет повышения экспрессии MSHA-пилей и фактора колонизации GbpA [20]. M. Blokesch и соавт. [42] экспериментально показали, что рост V. cholerae на поверхности хитина индуцирует способность к естественной трансформации для внутривидового генного обмена. Колебания температуры из-за сезонных изменений на эндемичных территориях могут приводить к увеличению минерализации рек и эстуариев, что приводит к увеличению числа случаев заболеваемости холерой [43]. В природных водоемах важными факторами для перехода V. cholerae non-01 в О1 серогруппу являются физиологическое состояние клеток, температура и соленость [44].

Экспериментально доказано, что гиперосмотический стресс в сочетании с повышенными температурами роста (выше 30оС) увеличивает продукцию защитного пигмента меланина, который обеспечивает устойчивость ХВ к ультрафиолету [45, 46].

Аномально жаркой погодой вследствие изменения климата также объясняют вспышки холеры в Непале, Пакистане, Таиланде, Афганистане, Малайзии, Сьерра-Леоне, Демократической Республике Конго, Нигерии, Анголе, Зимбабве и Казахстане [47, 48]. После сильного землетрясения на Гаити произошел занос холеры с последующим развитием эпидемии. В период, предшествовавший заносу, средняя температура воздуха и количество осадков значительно превышали средние значения для этого региона, в результате чего произошло массовое развитие фитои зоопланктона, которые участвуют в сохранении, распространении и эволюционных перестройках ХВ в окружающей среде [49]. Кроме того, массовые заболевания холерой на Гаити, а также в странах Африки и Азии вызваны генетически измененными (атипичными) ХВ с повышенной вирулентностью и высоким эпидемическим потенциалом, которые постепенно вытеснили типичные штаммы практически во всех регионах мира [6, 50-53].

Основное отличие генетически измененных (атипичных) штаммов возбудителя холеры состоит в повышенном уровне вирулентности, что выражается в тяжелых клинических формах болезни, часто с летальным исходом. Различия в вирулентности между типичными и генетически измененными штаммами прежде всего связаны с разным уровнем продукции ими ключевого фактора вирулентности — холерного токсина, вызывающего развитие острой профузной диареи и состоящего из 1 субъединицы А и 5 субъединиц В. Повышение в 2-10 раз продукции холерного токсина у генетически измененных штаммов по сравнению с типичными обусловлено особенностями структуры и функции их профага CTXφ, несущего гены ctxAB, кодирующие холерный токсин. У типичных штаммов в нуклеотидной последовательности гена ctxB, кодирующего В-субъединицу холерного токсина, присутствует тимин (Т) в позициях 115 и 203, тогда как у генетически измененных — цитозин (С), что характерно для классического биовара V. cholerae — возбудителя предыдущих пандемий азиатской холеры. Считается, что в результате горизонтального переноса генов от V. cholerae классического биовара в клетки типичных штаммов V. cholerae биовара El Tor возникли высоковирулентные генетически измененные штаммы. Впервые такие штаммы были выделены в Бангладеш в 1991-1994 гг. от больных во время эпидемии холеры [54]. К настоящему времени для генетически измененных штаммов возбудителя характерно глобальное распространение в мире. Появление атипичных штаммов, возможно, также связано с повышением температуры воды в связи с изменением климата.

На территории России эпидосложнения по холере за период 7-й пандемии характеризовались заносами инфекции без последующего распространения возбудителя [55], однако температура на территории России за последние 100 лет из-за глобального потепления повышалась в 1,5-2 раза быстрее, чем в других уголках планеты. По прогнозам Гидрометцентра России, основная часть страны в XXI в. «будет находиться в области более значительного потепления»; по оценкам в 2017 г., «средняя мировая скорость потепления климата — 0,17 градуса за 10 лет. На европейской территории России эта скорость в 3 раза больше и достигает 0,54 градуса за 10 лет». Таким образом, уже через 20 лет средняя температура в средней полосе может вырасти более чем на 1°С [56].

При анализе многолетних данных по мониторингу контаминации ХВ поверхностных водоемов отмечено, что наибольшее количество штаммов различной эпидзначимости было выделено в Южном федеральном округе, а по количеству выделенных штаммов ХВ из рек Темерник и Дон Ростовская область заняла 2-е место [57]. Сотрудники Ростовского противочумного института при проведении ретроспективного анализа влияния температуры на выделение ХВ за 2013-2017 гг. установили, что в Ростове-на-Дону в реке Дон наблюдается тенденция к увеличению амплитуды колебаний среднесезонной температуры, что, в свою очередь, приводит к увеличению процента высеваемости культур ХВ non-01/non-0139 серогрупп. Кроме того, отмечено обнаружение штаммов ХВ О1 серогруппы (токсигенных и нетоксигенных) в таком же температурном диапазоне, что и V. cholerae non-01/non-0139 [58].

Заключение

На основании приведенных данных можно предположить, что повышение температуры воды в реках Ростовской области вследствие изменения климата может привести к накоплению возбудителя в случае его заноса с эндемичных по холере территорий, что свидетельствует о необходимости дальнейшего изучения влияния температуры воды поверхностных водоемов на циркуляцию ХВ для своевременной оценки эпидемиологической обстановки по холере [58].

Таким образом, холера не может быть искоренена, поскольку ХВ являются аутохтонной микрофлорой водных экосистем на эндемичных территориях и проявляют высокую степень генетической вариабельности, которая поддерживает резистентность ХВ к нагрузке окружающей среды и последующую персистенцию. Способность ХВ образовывать биопленку на поверхности биотических и абиотических субстратов даже в присутствии конкурентной микрофлоры может служить основой для сохранения и переноса возбудителя в новые регионы с вероятностью формирования новых очагов холеры. В связи с повышением температуры вследствие глобального изменения климата и появления генетически измененных штаммов на фоне неблагоприятного прогноза по холере в мире область распространения возбудителя может расшириться за пределы эндемичных очагов, что способствует повышению риска заражения людей. Это свидетельствует о необходимости целенаправленного слежения за циркуляцией ХВ в объектах окружающей среды.

×

About the authors

Elena A. Menshikova

PhD (Biol.), senior researcher, Laboratory of ecology of cholera vibrioes, Rostov-on-Don Antiplague Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia

Author for correspondence.
Email: super.monika2007@yandex.ru

Ekaterina M. Kurbatova

researcher, Laboratory of ecology of cholera vibrioes, Rostov-on-Don Antiplague Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia

Email: noemail@neicon.ru

Svetlana V. Titova

PhD (Med.), senior researcher, Laboratory of ecology of cholera vibrioes, Rostov-on-Don Antiplague Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia

Email: titova_sv@antiplague.ru

References

  1. Blake P.A., Wachsmuth K.I., Olsik O. Historical perspectives on pandemic cholera. In: Vibrio cholerae and Cholera: Molecular to Global Perspectives. Washington: American Society for Microbiology Press; 1994: 293-5.
  2. Ломов Ю.М., Онищенко Г.Г., Москвитина Э.А., Подосиникова Л.С. Характеристика современного этапа в развитии 7 пандемии холеры. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1997; (6): 39-42.
  3. Марамович А.С., Урбанович Л.Я., Куликалова Е.С., Шкаруба Т.Т. Роль и значение поверхностных водоемов в становлении и развитии VII пандемии. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2009; (2): 21-6.
  4. Bik E.M., Bunschoten A.E., Gouw R.D., Mooi F.R. Genesis of the novel epidemic Vibrio cholerae О139 strain: evidence for horizontal transfer of genes involved in polysaccharide synthesis. EMBO J. 1995; 14(2): 209-16. DOI: http://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1995.tb06993.x
  5. Faruque S.M., Albert M., Mekalanos J.J. Epidemiology, genetics, and ecology of toxigenic Vibrio cholerae. Microbiol. Mol. Rev. 1998; 62(4): 1301-14.
  6. Смирнова Н.И., Агафонов Д.А., Кульшань Т.А., Краснов Я.М., Кутырев В.В. Микроэволюция возбудителя холеры в современный период. Вестник Российской академии медицинских наук. 2014; 69(7-8): 46-53. DOI: http://doi.org/10.15690/vramn.v69i7-8.1109
  7. Москвитина Э.А., Мазрухо А.Б., Арешина О.А., Адаменко О.Л., Назаретян А.А., Анисимова Г.Б. Эпидемиологические особенности холеры на современном этапе седьмой пандемии. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2014; 19(4): 44-9.
  8. Москвитина Э.А., Адаменко О.Л., Кругликов В.Д., Титова С.В., Монахова Е.В., Писанов Р.В. и др. Холера: эпидемиологическая обстановка в мире в 2005–2014 гг. Прогноз на 2015 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2015; (1): 18-25.
  9. Онищенко Г.Г., Москвитина Э.А., Кругликов В.Д., Титова С.В., Адаменко О.Л., Водопьянов А.С. и др. Эпидемиологический надзор за холерой в России в период седьмой пандемии. Вестник Российской академии медицинских наук. 2015; 70(2): 249-56. DOI: http://doi.org/10.15690/vramn.v70i2.1320
  10. Hall-Stoodley L., Costerton J.W., Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nat. Rev. Microbiol. 2004; 2(2): 95-108. DOI: http://doi.org/10.1038/nrmicro821
  11. Sultana М., Nusrin S., Hasan N.A., Sadique A., Ahmed K.U., Islam A., et al. Biofilms comprise a component of the annual cycle of Vibrio cholerae in the Bay of Bengal estuary. mBio. 2018; 9(2): pii: e00483-18. DOI: http://doi.org/10.1128/mBio.00483-18
  12. Yildiz F.H., Visick K.L. Vibrio biofilms: so much the same yet so different. Trends Microbiol. 2009; 17(3): 109-18. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2008.12.004
  13. Srivastava D., Waters M. A tangled web: regulatory connections between quorum sensing and cyclic di-GMP. J. Bacteriol. 2012; 194(17): 4485-93. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.00379-12
  14. Lo Scrudato M., Blokesch M. The regulatory network of natural competence and transformation of Vibrio cholerae. PLoS Genet. 2012; 8(6): e1002778. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002778
  15. Matz C., Kjelleberg S. Off the hook — how bacteria survive protozoan grazing. Trends Microbiol. 2005; 13(7): 302-7. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2005.05.009
  16. Meibom K.L., Li X.B., Nielsen A.T., Wu C.Y., Roseman S., Schoolnik G.K. The Vibrio cholerae chitin utilization program. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; (101): 2524-9. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.0308707101
  17. Hunt D.E., Gevers D., Vahora N.M., Polz M.F. Conservation of the chitin utilization pathway in the Vibrionaceae. Appl. Environ. Microbiol. 2008; 74(1): 44-51. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.01412-07
  18. Rinaudo M. Chitin and chitosan: properties and applications. Prog. Polym. 2006; 31(7): 603-32. DOI: http://doi.org/10.1016/j.progpolymsci.2006.06.001
  19. Kirn T.J., Jude B.A., Taylor R.K. A colonization factor links Vibrio cholerae environmental survival and human infection. Nature. 2005; 438(7069): 863-6. DOI: http://doi.org/10.1038/nature04249
  20. Stauder M., Vezzulli L., Pezzati E., Repetto B., Pruzzo C. Temperature affects Vibrio cholerae O1 El Tor persistence in the aquatic environment via an enhanced expression of GbpA and MSHA adhesions. Microbiol. Rep. 2010; 2(1): 140-4. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1758-2229.2009.00121.x
  21. Chiavelli D.A., Marsh J.W., Taylor R.K. The mannose-sensitive hemagglutinin of Vibrio cholerae promotes adherence to zooplankton. Appl. Environ. Microbiol. 2001; 67(7): 3220-5. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.67.7.3220-3225.2001
  22. Reguera G., Kolter R. Virulence and the environment: a novel role for Vibrio cholerae toxin-coregulated pili in biofilm formation on chitin. J. Bacteriol. 2005; 187(10): 3551-5. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.187.10.3551-3555.2005
  23. Watnick P.I., Kolter R. Steps in the development of a Vibrio cholerae El Tor biofilm. Mol. Microbiol. 1999; 34(3): 586-95. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.1999.01624.x
  24. Watnick P.I., Lauriano C.M., Klose K.E., Croal L., Kolter R. The absence of a flagellum leads to altered colony morphology, biofilm development and virulence in Vibrio cholerae O139. Mol. Microbiol. 2001; 39(2): 223-35. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2001.02195.x
  25. Fong J.C., Karplus K., Schoolnik G.K., Yildiz F.H. Identification and characterization of RbmA, a novel protein required for the development of rugose colony morphology and biofilm structure in Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 2006; 188(3): 1049-59. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.188.3.1049-1059
  26. Morris J.G., Sztein M.B., Rice E.W., Nataro J.P., Losonsky G.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a chlorine-resistant rugose survival form that is virulent for humans. J. Infect. Dis. 1996; 174(6): 1364-8. DOI: http://doi.org/10.1093/infdis/174.6.1364
  27. Yildiz F.H., Schoolnik G.K. Vibrio cholerae O1 El Tor: identification of a gene cluster required for the rugose colony type, exopolysaccharide production, chlorine resistance, and biofilm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96(7): 4028-33. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.96.7.4028
  28. Wai S.N., Mizunoe Y., Takade A., Kawabata S.I., Yoshida S.I. Vibrio cholerae O1 Strain TSI-4 produces the exopolysaccharide materials that determine colony morphology, stress resistance, and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 1998; 64(10): 3648-55.
  29. Sun S., Kjelleberg S., McDougald D. Relative contributions of Vibrio polysaccharide and quorum sensing to the resistance of Vibrio cholerae to predation by heterotrophic protists. PLoS One. 2013; 8(2): e56338. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pone.0056338
  30. Ali A., Rashid M.H., Karaolis D.K. High-frequency rugose exopolysaccharide production by Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68(11): 5773-8. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.68.11.5773-5778.2002
  31. Zettler E.R., Mincer T.J., Amaral-Zettler L.A. Life in the «plastisphere»: microbial communities on plastic marine debris. Environ. Sci. Technol. 2013; 47(13): 7137-46. DOI: http://doi.org/10.1021/es401288x
  32. Eriksen M., Lebreton L.C.M., Carson H.S., Thiel M., Moore C.J., Borerro J.C., et al. Plastic pollution in the world’s oceans: more than 5 trillion plastic pieces weighing over 250,000 tons afloat at sea. PLoS One. 2013; 9(12): e111913. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.pone.0111913
  33. Водопьянов С.О., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Лысова Л.К., Титова С.В. Анализ внутривидовой конкуренции штаммов Vibrio cholerae c помощью INDEL-маркеров. Здоровье населения и среда обитания. 2016; (4): 35-8.
  34. Водопьянов С.О., Титова С.В., Водопьянов А.С., Олейников И.П., Клешнина О.В., Москвитина Э.А. Пластисфера как возможный фактор глобального распространения V. cholerae (материал для подготовки лекции). Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2018; 7(3): 109-13. DOI: http://doi.org/10.24411/2305-3496-2018-13016
  35. Colwell R.R. Viable but nonculturable bacteria: a survival strategy. J. Infect. Chemother. 2006; 6(2): 121-5. DOI: http://doi.org/10.1007/PL00012151
  36. Oliver J.D. Recent findings on the viable but nonculturable state in pathogenic bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 2010; 34(4): 415-25. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2009.00200.x
  37. Mishra A., Taneja N., Sharma M. Viability kinetics, induction, resuscitation and quantitative real-time polymerase chain reaction analyses of viable but nonculturable Vibrio cholerae O1 in freshwater microcosm. J. Appl. Microbiol. 2012; 112(5): 945-53. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2012.05255
  38. Bari S.M.N., Roky M.K., Mohiuddin M., Kamruzzaman M., Mekalanos J.J., Faruque S.M. Quorum-sensing autoinducers resuscitate dormant Vibrio cholerae in environmental water samples. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013; 110(24): 9926-31. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1307697110
  39. Buerger S., Spoering A., Gavrish E., Leslin C., Ling L., Epstein S.S. Microbial scout hypothesis, stochastic exit from dormancy, and the nature of slow growers. Appl. Environ. Microbiol. 2012; 78(9): 3221-8. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.07307-11
  40. Lipp E.K., Huq A., Colwell R.R. Effects of global climate on infectious disease: the cholera model. Clin. Microbiol. Rev. 2002; 15(4): 757-70. DOI: http://doi.org/10.1128/cmr.15.4.757-770.2002
  41. Core Writing Team; Pachauri R.K., Meyer L.A., eds. Climate Change 2014: Synthesis Report. Contribution of Working Groups I, II and III to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Geneva: IPCC; 2014.
  42. Blokesch M., Schoolnik G.K. Serogroup conversion of Vibrio cholerae in aquatic reservoirs. PLoS Pathog. 2007; 3(6): e81. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.0030081
  43. Shikuma N.J., Yildiz F.N. Identification and characterization of OscR, transcriptional regulator involved in osmolarity adaptation in Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 2009; 191(13): 4082-96. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.01540-08
  44. Montilla R., Chowdhury M.A., Huq A., et al. Serogroup conversion Vibrio cholerae non-O1 to Vibrio cholerae O1: effect of growth cells, temperature, and salinity. Can. J. Microbiol. 1996; 42(1): 87-93. DOI: http://doi.org/10.1139/m96-014
  45. Coyne V.E., Al-Harthi L. Induction of melanin biosynthesis in Vibrio cholerae. Appl. Environ. Microbiol. 1992; 58(9): 2861-5.
  46. Valeru S.P., Rompikuntal P.K., Ishikawa T., Vaitkevicius K., Sjöling A., Dolganov N., et al. Role of melanin pigment in expression of Vibrio cholerae virulence factors. Infect. Immun. 2009; 77(3): 935-42. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00929-08
  47. Jueterbock A., Tyberghein L., Verbruggen H., Coyer J.A., Olsen J.L., Hoarau G. Climate change impact on seaweed meadow distribution in the North Atlantic rocky intertidal. Ecol. Evol. 2013; 3(5): 1356-73. DOI: http://doi.org/10.1002/ece3.541
  48. Mutreja A., Kim D.W., Thomson N.R., Connor T.R., Lee J.H., Kariuki S., et al. Evidence for several waves of global transmission in the seventh cholera pandemic. Nature. 2011; 477(7365): 462-5. DOI: http://doi.org/10.1038/nature10392
  49. Марков Е.Ю., Куликалова Е.С., Урбанович Л.Я., Вишняков В.С., Балахонов С.В. Хитин и продукты его гидролиза в экологии Vibrio cholerae (обзор). Биохимия. 2015; 80(9): 1334-43. DOI: http://doi.org/10.1134/S0006297915090023
  50. Chin C.S., Sorenson J., Harris J.B., Robins W.P., Charles R.C., Jean-Charles R.R., et al The origin of the Haitian cholera outbreak strain. Engl. J. Med. 2011; 364(1): 33-42. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1012928
  51. Савельев В.Н., Савельева И.В., Бабенышев Б.В., Куличенко A.Н. Эволюция возбудителя и клинико-эпидемиологические особенности современной холеры Эль-Тор. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2012; (5): 31-5.
  52. Онищенко Г.Г., Попова А.Ю., Кутырев В.В., Смирнова Н.И., Щербакова С.А., Москвитина Э.А. и др. Актуальные проблемы эпидемиологического надзора, лабораторной диагностики и профилактики холеры в Российской Федерации. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2016; (1): 89-101.
  53. Son M.S., Megli C.J., Kovacikova G., Qadri F., Taylor R.K. Characterization of Vibrio cholerae O1 El Tor biotype variant clinical isolates from Bangladesh and Haiti, including a molecular genetic analysis of virulence genes. J. Clin. Microbiol. 2011; 49(11): 3739-49. DOI: http://doi.org/10.1128/JCM.01286-11
  54. Москвитина Э.А., Тюленева Е.Г., Самородова А.В., Кругликов В.Д., Титова С.В., Иванова С.М. и др. Эпидемиологическая обстановка по холере в мире и России в 2007–2016 гг., прогноз на 2017 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2017; (1): 13-20. DOI: http://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-1-13-20
  55. Титова С.В., Кругликов В.Д., Ежова М.И., Водопьянов А.С., Архангельская И.В., Водопьянов С.О. и др. Анализ динамики выделения и биологических свойств штаммов V. cholerae О1 El-Tor, изолированных из водных объектов на территории Ростовской области в 2003–2014 гг. Здоровье населения и среда обитания. 2015; (2): 39-41.
  56. Русская семерка. Рощепий И. Каким будет климат в средней полосе России через 20 лет. Available at: https://russian7.ru/post/kakim-budet-klimat-v-sredney-polose-ro/
  57. Левченко Д.А., Кругликов В.Д., Архангельская И.В., Ежова М.И., Москвитина Э.А., Титова С.В. Анализ результатов мониторинга холерных вибрионов в объектах окружающей среды на административных территориях России с помощью ГИС «Холера 1989–2014». Проблемы особо опасных инфекций. 2017; (4): 99-102. DOI: http://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-4-99-102
  58. Меньшикова Е.А., Архангельская И.В., Левченко Д.А., Курбатова Е.М., Кругликов В.Д., Титова С.В. Влияние температурных флуктуаций воды поверхностных водоемов города Ростова-на-Дону на циркуляцию холерных вибрионов. Вестник биотехнологии и физико-химической биологии им. Ю.А. Овчинникова. 2014; 14(4): 14-20.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2020 Menshikova E.A., Kurbatova E.M., Titova S.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: ПИ № ФС77-75442 от 01.04.2019 г.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies