EPIDEMIOLOGICAL FEATURES OF IXODES TICK-BORNE BORELIOSES IN THE KRASNOYARSK TERRITORY IN THE CONTEXT OF SEARCHING FOR THE CASES OF INFECTION CAUSED BY BORRELIA MIYAMOTOI
- Authors: Titkov A.V.1, Platonov A.E.1, Stukolova O.A.1, Mironov K.O.1, Dmitrieva G.M.2, Kostrykina T.V.2, Sorokina O.V.3, Chernykh V.I.4, Minoranskaya N.S.5
-
Affiliations:
- Central Research Institute of Epidemiology
- Administration of the Russian Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing in the Krasnoyarsk Territory
- Center of Hygiene and Epidemiology in Krasnoyarsk Territory
- Krasnoyarsk Inter-District Clinical Emergency Hospital
- Krasnoyarsk State Medical University
- Issue: Vol 95, No 3 (2018)
- Pages: 10-18
- Section: ORIGINAL RESEARCHES
- Submitted: 24.08.2019
- Accepted: 24.08.2019
- Published: 25.07.2018
- URL: https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/408
- DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2018-3-10-18
- ID: 408
Cite item
Full Text
Abstract
Aim. Estimation of the prevalence of Ixodes tick-borne borreliosis (ITBB) without erythema migrans in the Krasnoyarsk Territory in comparison with the prevalence of ITBB with erythema, that is Lyme disease (LD). Detection of cases of «new» infection caused by Borrelia miyamotoi (ITBB-BM) among patients with suspected tick-borne infection, primarily among patients with ITBB without erythema (ITBB-W/O-E). Materials and methods. We analyzed the database of Rospotrebnadzor containing individualized information about cases of ITBB officially registered in the Krasnoyarsk Territory in 2011 — 2016. Blood samples from 18 patients with suspected of tick-borne infection hospitalized in the Krasnoyarsk Emergency Hospital in 2017 were collected and studied. ITBB-BM was diagnosed if B. miyamotoi DNA was found in patient’s blood and/or the antibodies to specific antigens of B. miyamotoi were detected. Results. With an average annual incidence rate of ITBB of about 10 cases per 100,000 population, the proportion of ITBB-W/O-E among all ITBB in the Krasnoyarsk Territory is about 45%. Epidemiological characteristics of ITBB-W/O-E and LD are similar, but these diseases are very different clinically. All cases of ITBBW/O-E and some cases of tick-borne infections of unknown etiology, subjected to our enhanced laboratory diagnostics, were caused by B. miyamotoi. Conclusion. ITBB-W/O-E is a widespread disease in the Krasnoyarsk Territory, caused mainly by B. miyamotoi. The results of the study significantly expand the known geographic area of the ITBB-BM.
Full Text
ВВЕДЕНИЕИксодовые клещевые боррелиозы (ИКБ) — одно из самых распространен-
ных природно-очаговых заболеваний на территории РФ [7, 8]. Социально-
экономический ущерб от ИКБ сопоставим с ущербом от клещевого вирусно-
го энцефалита (ВКЭ) и оценивается приблизительно в 783 млн руб. (в ценах
2011 г.) и 16 400 потерянных «лет полноценной жизни» (DALY) [8]. Тради-
ционно считалось, что ИКБ и болезнь Лайма (БЛ) — это синонимические
названия одной и той же нозологической единицы. В основном источнике
сведений об инфекционных заболеваниях, подлежащих обязательному стати-
стическому учету Роспотребнадзором на федеральном уровне, а именно в
форме №2 «Сведения об инфекционных и паразитарных заболеваниях», со-
ответствующая графа так и именуется — «Клещевой боррелиоз (болезнь
Лайма)». Однако в последнее десятилетие была показана необходимость раз-
личать «классическую» БЛ, то есть ИКБ, вызываемый спирохетами Borrelia
burgdorferi sensu lato, и «новое» инфекционное заболевание — ИКБ, вызывае-
мый Borrelia miyamotoi (ИКБ-БМ) [4, 13, 18, 20]. Систематические полевые
сследования ИКБ-БМ в Свердловской области и Удмуртской Республике,
проводимые специалистами ЦНИИ эпидемиологии в 2009 — 2017 гг., выяви-
ли, среди прочего, два важных обстоятельства: 1) число случаев ИКБ-БМ и
БЛ в этих регионах сопоставимо; 2) ИКБ-БМ — заболевание, клинически
более близкое к клещевым возвратным лихорадкам (КВЛ), чем к БЛ, проте-
кающее в 95 — 100% в безэритемной форме и характеризующееся выраженным
лихорадочным синдромом [1, 9, 12, 13]. Напротив, в лабораторно подтверж-
денных случаях «настоящей» БЛ в 95 — 100% случаев наблюдается мигрирую-
щая эритема (МЭ). Это различие позволяет поставить задачу раздельного
рассмотрения эпидемиологии эритемных форм ИКБ (ИКБ-ЭРФ) и безэри-
темных форм ИКБ (ИКБ-БЭФ). В предыдущие годы отмечены отдельные
публикации о частой встречаемости ИКБ-БЭФ в Кировской и Томской об-
ластях, Прибайкалье, Красноярском и Приморском краях [2, 3, 5, 10, 14, 16].
Однако эти публикации были ориентированы на клинический анализ десят-
ков, в лучшем случае — сотен случаев ИКБ. В то же время, органами
Роспотребнадзора в субъектах РФ ведется индивидуальный учет случаев ИКБ,
в том числе, в ряде регионов с учетом формы заболевания. В данной публи-
кации будет проанализирован массив данных по всем зарегистрированным
случаям ИКБ в Красноярском крае в 2011 — 2016 гг. и приведены первые ре-
зультаты пилотного лабораторного исследования этиологии ИКБ в
г. Красноярск.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Материалами служили официальные учетные данные Управления
Роспотребнадзора по Красноярскому краю, собранные в соответствии с
санитарно-эпидемиологическими правилами СП 3.1.3310-15, раздел 5
«Регистрация, учет и статистическое наблюдение случаев заболевания инфек-
циями, передающимися иксодовыми клещами» [11]. Данные сохранялись в
виде файла Excel, содержащего 11 листов, соответствующих заболеваемости
ИКБ, зарегистрированной в г. Красноярск с подведомственными тер -
риториями и в 10 регионах, в которых санитарно-эпидемиологический надзор
осуществляли 10 Территориальных отделов Управления (структура Управле -
ния приведена на странице http://24.rospotrebnadzor.ru/about/structure/).
Двумя оставшимися Территориальными отделами в Туруханском районе
и в Эвенкийском муниципальном районе случаев ИКБ зарегистрировано не
было.
Случай ИКБ определялся как официально зарегистрированный индиви-
дуальный случай заболевания, содержащийся в представленной базе данных
с указанием «Клещевой боррелиоз» в графе «Подтвержденный диагноз».
Случаи ИКБ-ЭРФ и ИКБ-БЭФ — случаи ИКБ, содержащие, соответственно,
указания на наличие или отсутствие МЭ в графах «Подтвержденный диагноз»,
или «Примечание (подтвержденный диагноз)», или «Наличие эритемы».
Случай ИКБ-БМ — случай ИКБ, при котором в крови больного обнаружива-
ется ДНК B. miyamotoi или антитела к специфическим антигенам B.
miyamotoi.
Пациенты — 18 больных, госпитализированных в Красноярскую межрай-
онную клиническую больницу скорой медицинской помощи в июне-августе
2017 г. с подозрением на клещевую инфекцию. Образцы крови забирали при
поступлении (плазма и сыворотка — для ПЦР и серологического исследования
соответственно) и при выписке (только сыворотка). Данные о клинико-
лабораторных особенностях заболевания получены из историй болезни
пациентов.
ДНК B. miyamotoi выявляли с помощью ПЦР в реальном времени по ме-
тодикам, описанным ранее [9, 13, 20]. В качестве мишени специфической ПЦР
использовали ген глицеролфосфодиэстер-фосфодиэстеразы GlpQ, фермента
B. miyamotoi. Уровень антител к GlpQ и четырем антигенным вариантам глав-
ных вариабельных поверхностных белков (Variable Major Proteins — VMPs) B.
miyamotoi, называемым Vlp15/16, Vlp18, Vsp1 и Vlp5, измеряли с помощью
разработанного в ЦНИИ эпидемиологии планарного белкового биочипа; этот
же чип содержал антигены 7 белков B. burgdorferi sensu lato, используемых для
расширенной серологической диагностики БЛ [15, 22].
Все статистические расчеты и оценки проведены с помощью лицензион
ной программы IBM SPSS Statistics 19. Для оценки значимости различий рас-
пределений количественных и качественных переменных использовали стан-
дартные непараметрические методы [6].
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.
База данных после сверки индивидуальных записей, удаления дубликатов
и записей с существенно неполным содержанием содержит информацию о
1440 случаях ИКБ. Это соответствует среднегодовой заболеваемости ИКБ,
равной 9.9 случаев на 100 тыс. населения. После исключения 10 завозных
случаев ИКБ, зарегистрированных севернее 61 параллели, и 23 случаев, для
которых отсутствовали информация о форме заболевания, в анализ были
включены 1407 случаев (табл.). Для заболеваемости ИКБ типичны цикличе-
ские колебания; в период 2011 — 2016 гг. максимум достигался в 2011 г., ми-
нимум — в 2014 г. (11.2 и 6.4 случаев на 100 тыс соответственно. В простран-
ственном разрезе наибольшая заболеваемость ИКБ зарегистрирована в г.
Красноярск (12.7 случая на 100 тыс.), на который приходится около 60% всех
заболеваний ИКБ, выявленных в крае. Наименьшая заболеваемость (4.6 слу-
чая на 100 тыс.) отмечена на территории, подведомственной Территориаль -
ному отделу Управления в г. Ачинск и включающей Ачинский, Боготольский,
Большеулуйский, Бирилюсский, Козульский, Назаровский и Тюхтетский
районы.
Из табл. следует, что на фоне сравнительно стабильной заболеваемости
ИКБ стабильна и доля ИКБ в безэритемной форме (ИКБ-БЭФ), составляя в
среднем (медианное значение по годам наблюдения) 42.5%. Несомненно,
данная клиническая форма требует пристального внимания. При этом доля
ИКБ-БЭФ среди всех ИКБ резко варьирует от региона к региону: от 4% (3
случая из 73) в Ачинске до 71% (65 случаев из 92) на территории, подведом-
ственной отделу Управления в г. Лесосибирск. Нет никаких оснований считать
это различие, наблюдающееся в соседних регионах, обусловленным реальны-
ми различиями в эпидемиологии ИКБ. Более вероятно, что доля ИКБ-БЭФ
зависит от выявляемости больных этой клинической формой ИКБ. В част-
ности, диагноз ИКБ-БЭФ, в отличие от диагноза ИКБ-ЭРФ, требует лабора-
торного подтверждения. Если больные без МЭ не госпитализируются и/или
не проводится серологическое определение уровня антител к боррелиям в их
крови — они «ускользают» от регистрации Роспотребнадзором. Вероятно,
наиболее достоверной оценкой доли ИКБ-БЭФ следует считать ее медианное
значение по регионам регистрации (46%), наблюдающееся как раз в
г. Красноярске, характеризующемся высокими стандартами оказания меди-
цинской помощи и дающем наибольший вклад в заболеваемость ИКБ в крае.
Далее мы рассмотрим эпидемиологические особенности ИКБ-БЭФ и ИКБ-
ЭРФ без учета их различий по району наблюдения.
Среди заболевших преобладали мужчины (57% при ИКБ-БЭФ и 58% при
ИКБ-ЭРФ). Возраст варьировал в широких пределах — от года до 90 лет. При
этом средний (медиана) возраст больных ИКБ-БЭФ составлял 50 лет, интерк-
вартильный интервал (ИИ) — от 33 до 62 лет; больные ИКБ-ЭРФ были стар-
ше: средний возраст — 56 лет, ИИ — от 39 до 65 лет (уровень значимости раз-
личия между группами p = 0,00001, критерий Манна-Уитни). При этом для
обеих клинических форм минимальная заболеваемость регистрировалась в
возрасте 7 — 17 лет, максимальная — в возрасте 55 — 65 лет. Некоторые эпи-
демиологические характеристики не отличались значимо при ИКБ-БЭФ и
ИКБ-ЭРФ, по таким характеристикам показатели приводятся для всего мас-
сива данных. Так, например, практически не отличалась (р=0,97) сезонность
ИКБ-БЭФ и ИКБ-ЭРФ (рис. 1). Чаще всего (мода) присасывание клещей,
вызвавшее впоследствии ИКБ, происходило на 22 «эпидемиологической не-
деле» года, то есть с 28 мая по 3 июня; 50% всех случаев присасывания клещей
укладывалось в ИИ от 21 до 26 недели (с 14 мая по 1 июля). Самое раннее за-
регистрировано 25 марта, самое позднее — 29 сентября. Симптомы заболева-
ния проявлялись в среднем (медианное значение) через 11 дней после при-
сасывания клеща, ИИ для инкубаци -
онного периода — от 6 до 16 дней. Больные
госпитализировались на 2 день заболева-
ния (медиана); ИИ от 1 до 6 дней. В 20%
случаев ИКБ лечение проводили амбула-
торно. При поступлении правильный диа-
гноз (ИКБ) был поставлен 83% больных
ИКБ-ЭРФ, но только 68% больных ИКБ-
БЭФ (уровень значимости различия между
группами p=10-11); в подавляющем боль-
шинстве случаев несовпадения первично-
го диагноза с окончательным при посту-
плении подозревали КВЭ в лихорадочной
форме. Средний срок стационарного лече-
ния при ИКБ-БЭФ — 15 дней (ИИ от 12 до
22 дней), при ИКБ-ЭРФ — 13 дней (ИИ от
10 до 16 дней), p=10-8. По нашему опыту
работы в стационарах Свердловской об-
ласти более длительное лечение больных с
ИКБ-БЭФ может быть обусловлено двумя
обстоятельствами: объективно более тяже-
лым течением ИКБ-БЭФ по сравнению с
ИКБ-ЭРФ; поздним началом антибиотикотерапии при ИКБ-БЭФ, посколь-
ку этиологически верный диагноз может быть поставлен только после полу-
чения положительных результатов серологического исследования, в то время
как для постановки диагноза ИКБ-ЭРФ достаточно наличия МЭ при посту-
плении. Эти обстоятельства не могут быть прослежены по имеющейся базе
данных, поскольку состояние больных ИКБ-ЭРФ и ИКБ-БЭФ в 96 — 97%
случаев оценивалось врачами как среднетяжелое, а точная дата постановки
этиологического диагноза не была указана.
Таким образом, за исключением собственно наличия/отсутствия МЭ,
база данных не содержит основных эпидемиологических показателей, с по-
мощью которых можно было бы надежно дискриминировать ИКБ-ЭРФ и
ИКБ-БЭФ в Красноярском крае и выделить случаи с подозрением на инфек-
цию B. miyamotoi. Выявление случаев ИКБ-БМ необходимо проводить лабо-
раторными методами.
Из 18 изученных нами пациентов с подозрением на клещевую инфекцию,
госпитализированных в Красноярске в 2017 г., один был выписан с диагнозом
ОРЗ и четыре — с окончательным диагнозом КВЭ, лихорадочная форма. Мы
не нашли ДНК боррелий или антиборрелиозных антител в крови этих больных
и присоединяемся к диагнозу, поставленному лечащими врачами.
Трое больных с МЭ были выписаны с диагнозом ИКБ-ЭРФ. Этот диагноз
подтверждается выявлением у них с помощью иммуночипа антител к анти-
генам B. burgdorferi sensu lato (IgM к OspC, а также p17 или p58; IgG к BBK32,
а также VlsE или OspC).
Трое больных были выписаны с диагнозом ИКБ-БЭФ (на основании вы-
явления антител к боррелиям), четверо — с диагнозом КВЭ, лихорадочная
форма, неуточненный (без серологического подтверждения диагноза КВЭ) и
один — с диагнозом ОРЗ. Мы считаем возможным поставить этим восьми
больным диагноз ИКБ-БМ, поскольку в крови двух из них найдены и ДНК
B. miyamotoi и антитела к GlpQ и VMPs, в крови двух других — только ДНК
B. miyamotoi, в крови оставшихся четырех — только антитела к специфическим
антигенам B. miyamotoi.
Один больной был выписан с серологически подтвержденным диагнозом
КВЭ, в его крови были обнаружены IgM к GlpQ, Vlp15/16 и Vlp5. Данный
случай можно рассматривать как смешанную инфекцию КВЭ и ИКБ-БМ.
Наконец, еще один больной был выписан с диагнозом КВЭ, менингоэн-
цефалитическая форма и имел IgM к вирусу клещевого энцефалита. В его
крови обнаружен высокий уровень IgG к GlpQ, Vlp15/16 и Vlp5. Вероятно, он
перенес инфекцию B. miyamotoi за 1 — 3 года до КВЭ, поскольку именно таков
срок персистенции IgG к антигенам B. miyamotoi [17].
Таким образом, среди 18 больных с подозрением на клещевую инфекцию
выявлено, как минимум, восемь больных ИКБ-БМ, включая всех трех боль-
ных, которым был поставлен диагноз ИКБ-БЭФ и которые будут учтены с
этим диагнозом в базе данных Роспотребнадзора.
Клинические проявления ИКБ-БМ подобны тем, которые были выявлены
при систематическом изучении данной инфекции в других регионах. Для за-
болевания характерен лихорадочный синдром (максимальная температура
тела 39.0±0.6°С, приведено среднее арифметическое ± стандартное отклоне-
ние), сопровождающийся слабостью и головной болью; тромбоцитопения
наблюдается у 63% больных ИКБ-БМ (медиана — 161х109/мл, ИИ — от 145
до 286); уровень печеночных трансаминаз АЛТ и АСТ в крови повышен (кон-
центрация АЛТ: медиана — 32, ИИ от 24 до 148 ) и у 50% больных выходит за
референтные (нормальные) значения.
Абсолютная лимфопения наблюдалась у
6 из 8 больных ИКБ-БМ (медиана —
0,85х106/мл, ИИ — от 0.7 до 1.9). Нарушение
функций почек проявляется наличием
белка в моче у 75% больных ИКБ-БМ (ме-
диана — 0,34 г/л, ИИ — от 0,1 до 0,38).
Несмотря на малое количество наблюде-
ний, отличие ИКБ-БМ от ИКБ-ЭРФ по
выраженности лихорадки статистически
достоверно (р=0,01, критерий Манна-
Уитни), а по концентрации лимфоцитов в
крови находится на границе достоверности
(р=0,07). Совместный учет этих показа-
телей (рис. 2) четко отличает симптомо-
комплекс, присущий ИКБ-БЭФ (генера-
лизованная инфекция с лихорадочным
синдромом, потреблением форменных
элементов крови и признаками преходя-
щих дисфункций ряда органов), от лока-
лизованной формы ИКБ-ЭРФ, то есть
болезни Лайма.
ИКБ-БЭФ, вызываемое B. miyamotoi
— широко распространенное заболевание
в Красноярском крае, по частоте встречае-
мости не уступающее и, вероятно, даже
превосходящее БЛ, вызываемую B. burgdorferi
sensu lato. Эти две инфекции пере-
носятся одними и теми же иксодовыми
клещами [19, 21, 23], поэтому их основные эпидемиологические характери-
стики, такие как начало и конец эпидемического сезона, период максималь-
ного подъема заболеваемости, половой и возрастной состав заболевших и т.п.,
схожи. Как следствие, база данных Роспотребнадзора не содержит информа-
ции, кроме собственно наличия или отсутствия МЭ, позволяющей дискри-
минировать инфекции B. miyamotoi и B. burgdorferi sensu lato. Ранее было
показано, что применяемые в рутинной диагностической практике ИФА тест-
системы для диагностики боррелиоза также не позволяют дифференцировать
данные инфекции, поскольку содержат антигены, общие для этих двух видов
боррелий [4, 20]. В ЦНИИ эпидемиологии были разработаны методы специ-
фической диагностики инфекций B. miyamotoi и B. burgdorferi sensu lato,
основанные на применении ПЦР в реальном времени и детекции IgM и IgG
с помощью планарного белкового иммуночипа [15]. Применив эти методы в
пилотном исследовании образцов крови, собранных от больных с подозрени-
ем на клещевые инфекции в г. Красноярск, мы подтвердили инфекцию B.
miyamotoi в трех из трех изученных случаев ИКБ-БЭФ и выявили инфекцию
B. miyamotoi еще в пяти случаях клещевых инфекций неясной этиологии,
обычно рассматривавшихся без достаточных на то оснований как КВЭ.
Напротив, в трех из трех изученных случаев ИКБ-ЭРФ была серологически
подтверждена инфекция B. burgdorferi sensu lato. Исходя из этого, можно
прийти к предположению, безусловно, предварительному, что заболеваемость
ИКБ-БМ в Красноярском крае, по крайней мере, не ниже, чем заболеваемость
ИКБ-БЭФ, зарегистрированная в базе данных Роспотребнадзора, то есть пре-
вышает 4 случая на 100 тыс. населения в год. Результаты исследования суще-
ственно расширяют известный ареал ИКБ-БМ и подчеркивают актуальность
этой инфекции для здравоохранения Российской Федерации и Евразии в
целом.
About the authors
A. V. Titkov
Central Research Institute of Epidemiology
Email: fake@neicon.ru
Moscow Россия
A. E. Platonov
Central Research Institute of Epidemiology
Author for correspondence.
Email: fake@neicon.ru
Moscow Россия
O. A. Stukolova
Central Research Institute of Epidemiology
Email: fake@neicon.ru
Moscow Россия
K. O. Mironov
Central Research Institute of Epidemiology
Email: fake@neicon.ru
Moscow Россия
G. M. Dmitrieva
Administration of the Russian Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing in the Krasnoyarsk Territory
Email: fake@neicon.ru
Krasnoyarsk Россия
T. V. Kostrykina
Administration of the Russian Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing in the Krasnoyarsk Territory
Email: fake@neicon.ru
Krasnoyarsk Россия
O. V. Sorokina
Center of Hygiene and Epidemiology in Krasnoyarsk Territory
Email: fake@neicon.ru
Krasnoyarsk Россия
V. I. Chernykh
Krasnoyarsk Inter-District Clinical Emergency Hospital
Email: fake@neicon.ru
Krasnoyarsk Россия
N. S. Minoranskaya
Krasnoyarsk State Medical University
Email: fake@neicon.ru
Krasnoyarsk Россия
References
- Багаутдинова Л.И., Платонов А.Е., Сарксян Д.С., Стуколова О.В., Шипулин Г.А., Малеев В.В., Дударев М.В. Катамнез больных иксодовыми клещевыми боррелиозами, вызванными Borrelia miyamotoi или Borrelia burgdorferi sensu lato. Терапевтический архив. 2016, 88 (11): 43-54.
- Бондаренко А.Л., Аббасова С.В. Cравнительная характеристика эритемных и безэритемных форм иксодовых клещевых боррелиозов. Инфекционные болезни. 2005, 3 (1): 12-16.
- Бургасова О.А., Усков А.Н., Гринченко Н.Е., Ценева Г.Я. Особенности содержания цитокинов в сыворотке крови больных иксодовым клещевым боррелиозом с различными клиническими проявлениями. Журн. микробиол. 2010, 3: 67-71.
- Карань Л.С., Колясникова Н.М., Махнева Н.А. Топоркова М.Г., Надеждина М.В., Есаулкова А.Ю., Романенко В.В., Арумова Е.А., Платонов А.Е., Малеев В.В. Применение ПЦР в режиме реального времени для диагностики различных клещевых инфекций. Журн. микробиол. 2010, 3: 72-77.
- Миноранская Н.С., Усков А.Н., Миноранская Е.И. Хроническое течение иксодовых клещевых боррелиозов в Красноярском крае. Журнал инфектологии. 2014, 2: 36-42.
- Платонов А.Е. Статистический анализ в медицине и биологии: задачи, терминология, логика, компьютерные методы. М., Издательство РАМН, 2000.
- Платонов А.Е., Карань Л.С., Гаранина С.Б., Шопенская Т.А., Колясникова Н.М., Платонова О.В., Федорова М.В. Природно-очаговые инфекции в XXI веке в России. Эпидемиология и инфекционные болезни 2009, 2: 38-44.
- Платонов А.Е., Авксентьев Н.А., Авксентьева М.В., Деркач Е.В., Платонова О.В., Титков А.В., Колясникова Н.М. Социально-экономическое бремя пяти природно-очаговых инфекций в Российской Федерации. Фармакоэкономика. Современная фармакоэкономика и фармакоэпидемиология. 2015, 8 (1): 47-56.
- Платонов А.Е., Топоркова М.Г., Колясникова Н.М., Стуколова О.А., Долгова А.С., Бродовикова А.В., Махнева Н.А., Карань Л.С., Koetsveld J., Шипулин Г.А., Малеев В.В. Клиника иксодового клещевого боррелиоза, вызванного Borrelia miyamotoi, в контексте иммунного ответа на возбудитель. Терапевтический архив. 2017, 89 (11): 34-42.
- Помогаева А.П., Обидина О.В., Караваева М.О. Клинические формы иксодового клещевого боррелиоза у детей Томской области и содержание железа, меди и магния в сыворотке крови. Инфекционные болезни. 2006, 4 (2): 17-19.
- СП 3.1.3310-15 «Профилактика инфекций, передающихся иксодовыми клещами» https://rg.ru/2016/03/01/klesh-dok.html.
- Сарксян Д.С., Малеев В.В., Платонов А.Е., Платонова О.В., Карань Л.С. Рецидивирующее (возвратное) течение заболевания, вызванного Borrelia miyamotoi. Терапевтический архив. 2015, 87 (11): 18-25.
- Сарксян Д.С., Платонов А.Е., Карань Л.С, Малинин И.Е., Халитова Л.И., Шахов В.И., Дударев М.В., Малинин О.В., Малеев В.В. Клинические особенности «нового» клещевого боррелиоза, вызываемого Borrelia miyamotoi. Терапевтический архив. 2012, 84 (11): 34-41.
- Симакова А.И. Иксодовый клещевой боррелиоз в Приморском крае. Тихоокеанский медицинский журнал 2005, 1: 68-71.
- Стуколова О.А., Колясникова Н.М., Сарксян Д.С., Топоркова М.Г., Koetsveld J., Карань Л.С., Черкашина А.С., Маркелов М.Л., Долгова А.С., Hovius J.W., Шипулин Г.А., Платонов А.Е. Разработка и использование планарного белкового биочипа для серологической диагностики клещевого боррелиоза, вызванного Borrelia miyamotoi. В кн.: Молекулярная диагностика 2017. Под ред. Покровского В.И. Тамбов, ООО «Юлис», 2017, 2, с. 151-152.
- Черногор Л.И., Арбатская Е.В., Данчинова Г.А., Козлова И.В., Горина М.О., Сунцова О.В., Чапоргина Е.А., Беликов С.И., Борисов В.А. Клинико-лабораторная характеристика иксодового клещевого боррелиоза в Прибайкалье. Журн. микробиол. 2005, 6: 60-62.
- Jahfari S., Sarksyan D.S., Kolyasnikova N.M., Hovius J.W., Sprong H., Platonov A.E. Evaluation of a serological test for the diagnosis of Borrelia miyamotoi disease in Europe. J. Microbiol. Methods 2017, 136: 11-16.
- Koetsveld J., Kolyasnikova N.M., Wagemakers A., Toporkova M.G., Sarksyan D.S., Oei A., Platonov A.E., Hovius J.W. Development and optimization of an in vitro cultivation protocol allows for isolation of Borrelia miyamotoi from patients with hard tick-borne relapsing fever. Clin. Microbiol. Infect. 2017, 23 (7): 480-484.
- Krause P.J., Fish D., Narasimhan S., Barbour A.G. Borrelia miyamotoi infection in nature and in humans. Clin. Microbiol. Infect. 2015, 21 (7): 631-639.
- Platonov A.E., Karan L.S., Kolyasnikova N.M., Makhneva N.A., Toporkova M.G., Maleev V.V., Krause P.J., Fish D. Humans infected with the relapsing fever spirochete Borrelia miyamotoi, Russia. Emerg. Infect. Dis. 2011, 17 (10): 1816-1822.
- Sarksyan D.S., Platonov A.E., Karan L.S., Shipulin G.A., Sprong H., Hovius J.W. Probability of spirochete Borrelia miyamotoi transmission from ticks to humans. Emerg. Infect. Dis. 2015, 21 (12): 2273-2274.
- Wagemakers A., Koetsveld J., Narasimhan S., Wickel M., Deponte K., Bleijlevens B., Jahfari S., Sprong H., Karan L.S., Sarksyan D.S., van der Poll T., Bockenstedt L.K., Bins A.D., Platonov A.E., Fikrig E., Hovius J.W. Variable Major Proteins as targets for specific antibodies against Borrelia miyamotoi. J. Immunol. 2016, 196 (10): 4185-4195.
- Wagemakers A., Staarink P.J., Sprong H., Hovius J.W. Borrelia miyamotoi: a widespread tickborne relapsing fever spirochete. Trends Parasitol. 2015, 31 (6): 260-269.