The seroprevalence of SARS-CoV-2 among residents of the Khabarovsk Krai during the COVID-19 epidemic

Full Text

Введение

Пандемия COVID-19 была объявлена ВОЗ в феврале 2020 г. [1]. Инфекция распространяется с такой скоростью, которая заставляет ученых и политиков всего мира предпринимать беспрецедентные меры контроля эпидемического процесса.

В Хабаровском крае первые 3 случая заболевания диагностированы 19 марта 2020 г., эти случаи были завозными из Аргентины (транзит через Италию). Эпидемический процесс COVID-19 в Хабаровском крае характеризовался медленным нарастанием заболеваемости в течение 18 нед (рис. 1).

В период проведения исследования серопревалентности к вирусу SARS-CoV-2 показатели варьировали от 35,9 (95% доверительный интервал (ДИ) 32,7–39,3) до 39,1 (95% ДИ 35,8–42,7) на 100 тыс. населения. В последующие 5 нед отмечалось увеличение числа случаев, максимального уровня — 67,3 (95% ДИ 62,9–71,8) на 100 тыс. населения — заболеваемость достигла 20 июля 2020 г. В первой декаде августа установлено статистически значимое снижение заболеваемости. Исследование популяционного иммунитета было проведено с 9 по 21 июня 2020 г. в период нарастания интенсивности эпидемии COVID-19.

Географическое расположение Хабаровского края представляет интерес в связи с тем, что на юго-востоке по реке Уссури он имеет границу с территорией КНР (провинция Хейлунцзян). Это представляется существенным эпидемиологическим фактором, обусловливающим трансграничную миграцию и реальную вероятность завоза инфекции.

Формирование популяционного иммунитета к вирусу SARS-CoV-2 приобретает особое значение для контроля эпидемиологической обстановки и планирования комплекса мероприятий по специфической и неспецифической профилактике COVID-19 [2]. Отсюда следует, что наличие широкой иммунной прослойки будет предпосылкой эффективного снижения скорости распространения инфекции.

Уровень популяционного иммунитета населения определяет вероятность распространения и тяжесть течения любого массового инфекционного заболевания [3][4]. В наивной популяции патогенный возбудитель, вызвавший эпидемическую вспышку, может неконтролируемо циркулировать, вызывая манифестные формы инфекции [5]. Если патоген обладает высокой контагиозностью, как, например, возбудители острых респираторных вирусных инфекций, в том числе SARS-CoV-2, то заболевание приобретает эпидемический характер и может существовать до того момента, пока число серопозитивных лиц не превысит число серонегативных. Применительно к COVID-19 считается, что этот порог составляет 60–70% вовлеченных в эпидемический процесс [6]. Вместе с тем эпидемический порог не является величиной застывшей и может изменяться в зависимости от конкретных условий жизнедеятельности, климатогеографических условий, интенсивности миграции населения, степени развития туризма и др. 

Целью сероэпидемиологического исследования было определение уровня и структуры популяционного иммунитета к вирусу SARS-CoV-2 среди населения Хабаровского края в период интенсивного распространения COVID-19.

Материалы и методы

Работа проводилась в рамках первого этапа широкомасштабной программы Роспотребнадзора по оценке популяционного иммунитета к вирусу SARS-CoV-2 у населения России, разработанной с учетом протокола, рекомендованного ВОЗ [2]. Исследование одобрено локальным этическим комитетом ФБУН НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Пастера. Перед началом исследования все участники или их юридические представители были ознакомлены с целью, методикой исследования и подписали информированное согласие.

Отбор волонтеров для исследования проводили методом анкетирования и рандомизации путем случайной выборки. Критерием исключения была активная инфекция COVID-19 в момент анкетирования.

Объем выборки определяли по формуле:

$n=\frac{t^2\times p\left(1-p\right)}{m^2}$

где:
n — объем выборки;
t — уровень точности (для 95% ДИ t = 1,96);
p — оценочная распространенность изучаемого явления (при 50% p = 0,5);
m — допустимая ошибка 5% [7].

Всего анкеты заполнили 7216 волонтеров, из них у 2688 человек отбирали пробы крови из вены для последующего исследования на наличие специфических антител к SARS-CoV-2. В анализ включены результаты обследования 2675 человек.

Возраст обследованных добровольцев варьировал от 1 года до 70 лет и старше (табл. 1).

 

Таблица 1. Серопревалентность к вирусу SARS-CoV-2 у жителей Хабаровского края разных возрастных групп

Table 1. Seroprevalence to SARS-CoV-2 virus in residents of the Khabarovsk Krai of different age groups

Возраст, лет Age, years		n	В том числе / Including:		Серопревалентность, % (95% ДИ) Seroprevalence, % (95% confidence interval)
			серопозитивных seropositive	серонегативных seronegative
1-17		383	88	295	23,0 (18,9—27,5)
В том числе: Including:	1-6	190	34	156	17,9 (12,7—24,1)
	7—13	129	32	97	24,8 (17,6—33,2)
	14-17	64	22	42	34,4 (22,9—47,3)
18—29		385	73	312	19,0 (15,2—23,2)
30—39		383	59	324	15,4 (11,9—19,4)
40—49		382	56	326	14,7 (11,3—18,6)
50—59		382	80	302	20,9 (16,9—25,4)
60—69		380	83	297	21,8 (17,8—26,3)
70 и более 70 and older		380	86	294	22,6 (18,5—27,2)
Итого Total		2675	525	2150	19,6 (18,1—21,2)

 

Число волонтеров во всех возрастных группах было сопоставимым. Учитывая особенности детского возраста, первую группу разделили на три подгруппы: 1–6, 7–13 и 14–17 лет. Из всей когорты волонтеров доля лиц с наличием верифицированного диагноза COVID-19 в анамнезе составила 2,1% (n = 56).

Пробы крови волонтеров отбирали в вакутейнеры с ЭДТА и центрифугировали. Плазму отделяли от клеточных элементов, переносили в пластиковые пробирки и хранили до исследования при 4°С. Содержание антител к SARS-CoV-2 определяли методом иммуноферментного анализа (ИФА) с использованием набора реагентов для анализа сыворотки или плазмы крови человека на наличие специфических иммуноглобулинов класса G (IgG) к нуклеокапсиду вируса SARS-CoV-2 (ФБУНГНЦ ПМБ Роспотребнадзора). Результаты учитывали качественным методом и считали положительными при превышении уровня cut-off [2].

Статистическую обработку проводили с использованием методов вариационной статистики с помощью статистического пакета Excel и программного продукта «WinPepi v.11.65»). Для оценки достоверности различий сравниваемых показателей использовали ДИ и уровень вероятности. Тенденция заболеваемости COVID-19 в Хабаровском крае рассчитана методом регрессионного анализа.

Результаты

Уровень серопревалентности среди населения Хабаровского края

Серопревалентность к SARS-CoV-2 среди жителей Хабаровского края во всей когорте обследованных составила 19,6%. По возрастным группам показатели серопревалентности варьировали в диапазоне от 14,7 до 34,4% (табл. 1). Максимальный уровень сероконверсии выявлен в детской возрастной группе (преимущественно за счет детей в возрасте 14–17 лет). В старшей возрастной группе (50 лет и старше) уровень серопревалентности существенно не отличался от таковой среди детей 1–17 лет. Обращает на себя внимание сравнительно низкий уровень сероконверсии у лиц 30–39 и 40–49 лет (рис. 1), различия с детской группой статистически значимы в возрасте 40–49 лет (p < 0,05).

При анализе гендерно-возрастного распределения серопревалентности установлено, что указанная выше тенденция характерна как для мужчин, так и для женщин (рис. 2).

При анализе районной структуры серопревалентности обращает на себя внимание значительная неравномерность выборки (табл. 2). Наибольшее число волонтеров (2421 человек; 90,5%) было обследовано в Хабаровске, в остальных регионах число обследованных составило 254 человека. Анализ имеющихся данных не показал каких-либо региональных особенностей серопревалентности в представленных районах. Можно лишь отметить некоторые колебания данного показателя. Так, наименьшая серопревалентность отмечена в Комсомольске-на-Амуре (10,0%), наибольшая — в Ульчском районе (24,2%). Вместе с тем объемы выборок оказались невелики, и можно предположить, что увеличение численности обследованных в районах могло дать более точные результаты, поскольку на максимальной выборке непосредственно в Хабаровске уровень серопревалентности составил 19,7%, что практически идентично среднепопуляционному показателю (19,6%).

 

Таблица 2. Уровень серопревалентности и заболеваемости в районах Хабаровского края (по состоянию на 09.06.2020)

Table 2. Level of seroprevalence and morbidity in the districts of the Khabarovsk Krai (as of June 9, 2020)

Район District	Число зараженных Number of infected		Серопревалентность, % (95% ДИ) Seroprevalence,% (95% confidence interval)
	всего total	на 100 тыс. населения per 100,000 population
г. Хабаровск / Khabarovsk	2102	341,02	19,7 (18,1-21,3)
г. Комсомольск-на-Амуре / Komsomolsk-on-Amur	75	30,64	10,0 (2,8-23,7)
Амурский / Amurskiy	10	17,2	*
Бикинский / Bikinskiy	18	81,01	*
Ванинский / Vaninsky	16	48,98	21,9 (9,3-39,9)
Вяземский / Vyazemsky	7	33,70	*
Николаевский / Nikolaevsky	7	27,33	*
Совгаванский / Sovgavansky	56	147,93	*
Хабаровский / Khabarovskiy	105	114,04	15,2 (6,3-28,9)
Ульчский / Ul'chskiy	157	1055,89	24,2 (16,2-33,9)
В целом по краю / In the whole territory	2661	202,26	19,6 (18,1-21,2)

Примечание. *В Амурском, Бикинском, Вяземском, Николаевском, Совгаванском районах в сумме обследованы 37 человек, из них 6 (16,2%) человек с положительным результатом на антитела.
Note. *In Amursky, Bikinsky, Vyazemsky, Nikolaevsky, Sovgavansky districts a total of 37 people were examined, including 6 (16.2%) people with a positive result for antibodies.

 

Значительный интерес представляет сопоставление серопревалентности к вирусу SARSCoV-2 и заболеваемости инфекцией COVID-19 в городах и районах Хабаровского края. Можно предположить, что между этими двумя показателями существует вероятностная связь: чем выше заболеваемость, тем выше риск инфицирования населения небольшими дозами возбудителя, которые не вызывают манифестную форму заболевания, но приводят к инаппарантной сероконверсии, проявляющейся в выработке адаптивного иммунного ответа, в том числе секреции антител к вирусу SARS-CoV-2 [8].

Результаты исследования в Хабаровском крае показали, что наиболее высокий уровень заболеваемости (1055,89 на 100 тыс. населения) и серопревалентности (24,2%) отмечался в Ульчском районе (табл. 2). Второе место по заболеваемости занимал город Хабаровск (341,02 на 100 тыс.), показатель серопревалентности составил 19,7%.

При исследовании связи между уровнем заболеваемости и серопревалентности в районах Хабаровского края, описываемой уравнением y = 3,386ln(x) + 0,1562, установлено, что указанная логарифмическая зависимость свидетельствует о наличии связи между сопоставляемыми показателями (рис. 3). Коэффициент корреляции r = 0,66 (p = 0,1) позволяет говорить только о тенденции процесса, что связано с небольшим количеством районов, в которых получены репрезентативные данные о серопревалентности к вирусу SARS-CoV-2.

Влияние факторов риска на уровень серопревалентности

Определенное влияние на уровень серопревалентности могут оказывать социально-профессиональные факторы, в частности сфера деятельности (табл. 4).

 

Таблица 4. Влияние социально-профессиональных факторов на уровень серопревалентности среди населения Хабаровского края

Table 4. Influence of social and professional factors on the level of seroprevalence among the population of the Khabarovsk Krai

Профессиональная деятельность Professional activity	n	В том числе / Including:		Серопревалентность, % (95% ДИ) Seroprevalence, % (95% confidence interval)
		серопозитивные seropositive	серонегативные seronegative
Медицина Medicine	459	87	372	18,9 (15,5-22,8)
Бизнес Business	165	26	139	15,7 (10,6-22,2)
Образование Education	176	47	129	26,7 (22,3-33,9)
Военнослужащие Military personnel	218	19	199	8,7 (5,3-13,3)
Рабочие Workers	40	8	32	20,0 (9,1-35,7)
Силовые структуры Security Forces	201	45	156	22,4 (16,8-28,8)
Служащие Employees	391	69	322	17,6 (14,0-21,8)
Пенсионеры Retirees	558	126	432	22,6 (19,2-26,3)
Безработные Unemployed	96	8	88	8,3 (3,7-15,8)
Дети 1-17 лет Children 1-17 years old	383	88	295	23,0 (18,7-27,5)

 

Представленные результаты согласуются с аналогичными данными по Ленинградской области с некоторыми отличиями [9]. Так, наиболее высокие уровни сероконверсии отмечены у работников образования, а также среди детей в возрасте 7–13 и 14–17 лет. Можно предположить, что такие результаты обусловлены совместным вовлечением в учебный процесс и связанными с этим более активными контактами между упомянутыми группами населения. Несколько неожиданным оказался невысокий уровень сероконверсии у военнослужащих. Этот факт нуждается в дополнительном исследовании, можно предположить, что он связан с известной изолированностью воинских коллективов. В других регионах России выявлен более высокий уровень сероконверсии среди безработных, однако в Хабаровском крае это не установлено.

Серопревалентность среди лиц, перенесших COVID-19 и имеющих положительную реакцию ПЦР РНК вируса SARS-CoV-2

Среди обследованных волонтеров 56 (2,1%) человек указали на перенесенную в анамнезе инфекцию COVID-19. В этой группе добровольцев IgG-антитела к SARS-CoV-2 встречались у 58,9% лиц практически в равной степени как среди женщин, так и среди мужчин. У волонтеров, не имевших в анамнезе перенесенной инфекции, антитела к SARS-CoV-2 обнаружены в 18,8% случаев. Различия статистически значимы (p < 0,05). Эти результаты согласуются с данными литературы о том, что в ИФА среди переболевших COVID-19 антитела к SARSCoV-2 могут выявляться в 55% случаев и более [10].

Другим важным аспектом обсуждаемой проблемы является связь между серопревалентностью и обнаружением вирусной РНК. Согласно существующим представлениям, только одно определение РНК в ПЦР или IgG в ИФА может оказаться недостаточным для точной диагностики имеющегося СOVID-19 [11]. Из числа волонтеров Хабаровского края, которые сообщили о положительной ПЦР на наличие РНК SARS-CoV-2, у 50% были выявлены специфические IgG-антитела, при этом среди лиц с отрицательными результатами ПЦР специфические антитела обнаружены только у 26,4% волонтеров. Гендерных различий в обеих группах не выявлено. Оценить значимость полученных результатов не представляется возможным, поскольку неизвестен интервал между постановкой ПЦР и определением IgG-антител к SARS-CoV-2.

На вопрос анкеты о наличии или отсутствии контактов с больными COVID-19 ответили 2674 человека, из них 314 (11,7%) — положительно. В эту группу вошли 84 мужчины и 230 женщин. Соответственно, выборка лиц, не контактировавших с больными, включала 2360 человек (777 мужчин и 1583 женщины).

В результате серодиагностики в когорте волонтеров, имевших контакт с больными COVID-19, доля серопозитивных лиц составила 25,8% (табл. 5). Показатели серопревалентности среди мужчин и женщин в этой группе существенно не различались. Среди волонтеров, не имевших контакта с больными, доля серопозитивных лиц была 18,8%, различия статистически значимы (p < 0,05).

 

Таблица 5. Наличие антител к SARS-CoV-2 в сыворотке крови в зависимости от анамнестического контакта с больными COVID-19 в Хабаровском крае

Table 5. Presence of antibodies to SARS-CoV-2 in blood serum, depending on the history of contact with patients with COVID-19 in the Khabarovsk Krai

Наличие контакта у волонтеров с больными COVID-19 Volunteers have contact with COVID-19 patients	n	В том числе / Including:		Серопревалентность, % (95% ДИ) Seroprevalence, % (95% confidence interval)
		серопозитивные seropositive	серонегативные seronegative
Имели контакт Had contact	314	81	233	25,8 (21,1-31,0)
Не имели контакта Did not have contact	2360	440	1920	18,6 (17,1-20,3)
Мужчины, имевшие контакт Men who had contact	84	24	60	28,6 (19,2-39,5)
Мужчины, не имевшие контакта Men who did not have contact	777	138	639	17,8 (15,1-20,6)
Женщины, имевшие контакт Women who had contact	230	57	173	24,8 (19,3-30,9)
Женщины, не имевшие контакта Women who did not have contact	1583	302	1281	19,1 (17,2-21,1)

 

Для лиц, инфицированных SARS-CoV-2, характерным признаком является высокая частота бессимптомных форм инфекции [12][13]. При исследовании феномена серопревалентности среди волонтеров Хабаровского края расчет бессимптомных форм проводили следующим образом: из числа серопозитивных лиц вычитали тех, в анамнезе которых не было указано наличие диагноза COVID-19 и/или положительного результата ПЦР. В связи с критериями включения лица с признаками ОРЗ исключались на первом этапе (выбор волонтеров для сдачи крови).

В результате проведенного исследования выявлен высокий уровень бессимптомных форм среди серопозитивных волонтеров (табл. 6). Наименьшая доля лиц с бессимптомным течением COVID-19 отмечена среди лиц возрастной группы 50–59 лет (88,8%), при этом в целом по Хабаровскому краю этот показатель составил 93,7%, причем в остальных возрастных группах он варьировал в пределах 91,5–98,2%. Анализ достоверности различий показал, что имеющаяся дисперсия невелика и статистически не значима (p > 0,05).

 

Таблица 6. Доля лиц с бессимптомным течением COVID-19, в том числе в различных возрастных группах, в Хабаровском крае в июне 2020 г.

Table 6. The proportion of people with asymptomatic COVID-19 in different age groups in the Khabarovsk Krai in June 2020

Возрастная группа, лет Age, years	Выявлено серопозитивных, человек Identified seropositive, individuals	Из них были бессимптомными Of them were asymptomatic
		n	% (95% ДИ) % (95% confidence interval)
1-17	88	83	94,3 (87,2-98,1)
18-29	73	70	95,9 (88,5-99,1)
30-39	59	54	91,5 (81,3-97,2)
40-49	56	55	98,2 (90,5-99.9)
50-59	80	71	88,8 (79,7-94,7)
60-69	83	78	94,0 (86,5-98,1)
70 и старше / 70 and older	86	81	94,2 (86,9-98,1)
Всего / Total	525	492	93,7 (91,3-95,6)

 

Обсуждение

В результате сероэпидемиологического исследования в Хабаровском крае установлено, что общая серопозитивность на IgG-антитела к SARS-CoV-2 в период нарастания интенсивности эпидемического процесса COVID-19 составила 19,6%. Этот показатель существенно не отличается от уровня серопревалентности в Ленинградской области (20,7%). Результаты тестирования дают основание полагать, что в настоящий период времени, независимо от пола, риск заражения COVID-19 наиболее высок для населения активного, трудоспособного возраста, особенно в диапазоне 30–49 лет (уровень выявления антител в этой группе составил 14,7–15,4%).

К территориям наиболее высокого риска заражения вирусом SARS-CoV-2 предположительно можно отнести г. Комсомольск-на-Амуре, Хабаровский район и некоторые другие. Однако данный вывод требует дальнейшего изучения из за малой выборки, полученной в ходе настоящего исследования для ряда административных образований.

Установлен высокий (93,7%) удельный вес бессимптомных форм COVID-19 среди лиц с наличием в сыворотке крови антител к возбудителю SARS-CoV-2. Также отмечается относительно низкая стойкость выработанного иммунитета после перенесенной инфекции — лишь у 58,9% обследованных волонтеров были выявлены антитела. Аналогичные результаты получены и при оценке данных лиц с положительным анализом ПЦР в анамнезе (50,0%). Гендерных отличий в обеих группах не отмечено. Выявлена статистически значимая более высокая доля серопозитивных лиц среди контактировавших с больными COVID-19 по сравнению с волонтерами, не имевшими контакта, — 25,8 и 18,6% соответственно. Наименьший уровень серопревалентности установлен в группах безработных граждан и военнослужащих, наибольший — среди детей школьного возраста и подростков (7–13 и 14–17 лет), а также работников сферы образования.

Выводы

1. Коллективный иммунитет совокупного населения Хабаровского края составил 19,6%.

2. Максимальный уровень коллективного иммунитета установлен у детей 14–17 (34,4%) и 7–13 лет (24,8%), у взрослых старше 70 лет (22,6%).

3. Наибольший уровень серопозитивности, кроме детей и пожилых, выявлен среди работников образования (26,4%), силовых структур (22,45), рабочих (20,0%) и работающих в сфере здравоохранения (18,9%).

4. Наименьший уровень серопозитивности выявлен у безработных (8,3%) и военных (8,7%).

5. Не установлено статистически значимых гендерных различий по уровню серопревалентности.

6. При наличии контактов с больными COVID-19 вероятность сероконверсии увеличивается в 1,4 раза.

7. Среди волонтеров, перенесших инфекцию COVID-19, антитела к вирусу SARS-CoV-2 выявлены в 58,9% случаев.

8. У лиц с позитивным результатом ПЦР-анализа, полученным ранее, антитела обнаружены в 50% случаев.

9. Доля бессимптомного течения инфекции среди серопозитивных волонтеров составила 93,7%.

About the authors

A. Yu. Popova

Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare

Email: fake@neicon.ru

Anna Yu. Popova — D. Sci. (Med.), Prof., Head

Moscow

Russian Federation

E. B. Ezhlova

Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare

Email: ezhlova_eb@gsen.ru

Elena B. Ezhlova — Cand. Sci. (Med.), Deputy Head

Moscow

Russian Federation

A. A. Melnikova

Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-5651-1331

Albina A. Melnikova — Cand. Sci. (Med.), Deputy Head, Epidemiological surveillance department,

Moscow

Russian Federation

O. E. Trotsenko

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-3050-4472

Olga E. Trotsenko — D. Sci. (Med.), Director

Khabarovsk

Russian Federation

T. A. Zaitseva

Rospotrebnadzor Office for the Khabarovsk Krai

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-3531-4996

Tatiana A. Zaitseva — Head

Khabarovsk

Russian Federation

L. V. Lyalina

St. Petersburg Pasteur Institute

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0001-9921-3505

Lyudmila V. Lyalina — D. Sci. (Med.), Prof., Head, Laboratory of epidemiology of infectious and non-infectious diseases

St. Petersburg

Russian Federation

Yu. A. Garbuz

Center for Hygiene and Epidemiology in the Khabarovsk Krai

Email: fake@neicon.ru

Yury A. Garbuz — Сhief doctor

Khabarovsk

Russian Federation

V. S. Smirnov

St. Petersburg Pasteur Institute

Author for correspondence.
Email: vssmi@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2723-1496

Vyacheslav S. Smirnov — D. Sci. (Med.), Prof., leading researcher

St. Petersburg

Russian Federation

V. I. Lomonosova

St. Petersburg Pasteur Institute

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-4531-2724

Valeria I. Lomonosova — research assistant, Laboratory of epidemiology of infectious and non-infectious diseases

St. Petersburg

Russian Federation

L. A. Balakhontseva

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-3209-7623

Lyudmila A. Balakhontseva — Head, Center for the prevention and control of AIDS

Khabarovsk

Russian Federation

V. O. Kotova

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0001-9824-7025

Valeria O. Kotova — Head, Laboratory of epidemiology and prevention of viral hepatitis and AIDS

Khabarovsk

Russian Federation

E. A. Bazykina

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-5695-6752

Elena A. Bazykina — junior researcher

Khabarovsk

Russian Federation

L. V. Butakova

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-7238-3691

Lyudmila V. Butakova — researcher, Far Eastern regional scientific and methodological center for the study of enterovirus infections

Khabarovsk

Russian Federation

E. Yu. Sapega

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-4438-6913

Elena Yu. Sapega — Cand. Sci. (Med.), leading researcher, Head, Far Eastern regional scientific and methodological center for the study of enterovirus infection

Khabarovsk

Russian Federation

N. V. Aleinikova

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-1336-4260

Nadezhda V. Aleinikova — junior researcher

Khabarovsk

Russian Federation

L. A. Bebenina

Khabarovsk Research Institute of Epidemiology and Microbiology

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-8252-2165

Larisa A. Bebenina — junior researcher

Khabarovsk

Russian Federation

S. M. Loseva

Rospotrebnadzor Office for the Khabarovsk Krai

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0001-5375-2060

Svetlana M. Loseva — Deputy Head

Khabarovsk

Russian Federation

T. N. Karavyanskaya

Rospotrebnadzor Office for the Khabarovsk Krai

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-8231-7559

Tatiana N. Karavyanskaya — Head, Epidemiological department

Khabarovsk

Russian Federation

A. A. Totolyan

St. Petersburg Pasteur Institute

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-4571-8799

Areg A. Totolian — D. Sci. (Med.), Prof., Academician of RAS, Director

St. Petersburg

Russian Federation

References

Supplementary files