Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology94210.36233/0372-9311-2020-97-6-4ORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯUnknownEpidemiology and molecular genetic characteristics of Lyme borreliosis pathogens circulating in tick’s population in the Almaty oblast of the Republic of KazakhstanЭпидемиология и молекулярно-генетическая характеристика возбудителей Лайм-боррелиоза, циркулирующих в популяции клещей на территории Алматинской области Республики Казахстанhttps://orcid.org/0000-0002-7109-2534BissenbayA. O.БисенбайА. О.
Kazakhstan

Akerke O. Bissenbay — researcher, Department of biosafety and biosecurity

050054, Almaty

Бисенбай Акерке Онгарбайкызы — н.с. отдела биобезопасности и биозащиты

050054, Алматы

akerke.bissenbay@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-9646-033XZhigailovA. V.ЖигайловА. В.
Kazakhstan

Andrey V. Zhigailov — PhD (Biol.), leading researcher, Laboratory of molecular biology

050054, Almaty

Жигайлов Андрей Викторович — к.б.н., в.н.с. лаб. молекулярной биологии

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0001-6803-0773PerfilyevaYu. V.ПерфильеваЮ. В.
Kazakhstan

Yuliya V. Perfilyeva — PhD (Biol.), leading researcher, Laboratory for expertise and diagnostics

050054, Almaty

Перфильева Юлия Викторовна — к.б.н., в.н.с. лаб. экспертизы и диагностики

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0002-0606-4289NaizabayevaD. A.НайзабаеваД. А.
Kazakhstan

Dinara A. Naizabayeva — junior researcher, Laboratory for expertise and diagnostics

050054, Almaty

Найзабаева Динара Адамжанкызы — м.н.с. лаб. экспертизы и диагностики

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0001-7257-8037NeupokoyevaA. S.НеупокоеваА. С.
Kazakhstan

Alena S. Neupokoyeva — senior researcher, Laboratory for expertise and diagnostics

050054, Almaty

Неупокоева Алена Сергеевна — с.н.с. лаб. экспертизы и диагностики

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0003-0379-2472BerdygulovaZh. A.БердыгуловаЖ. А.
Kazakhstan

Zhanna A. Berdygulova — PhD, leading researcher, Laboratory of molecular biology

050054, Almaty

Бердыгулова Жанна Амировна — н.с. лаб. молекулярной биологии

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0002-3771-423XOstapchukYe. O.ОстапчукЕ. О.
Kazakhstan

Yekaterina O. Ostapchuk — PhD, leading researcher, Laboratory of molecular biology

050054, Almaty

Остапчук Екатерина Олеговна — PhD, в.н.с. лаб. молекулярной биологии

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0001-9198-695XMaltsevaE. R.МальцеваЭ. Р.
Kazakhstan

Elina R. Maltseva — PhD, Head, Biosafety and biosecurity department

050054, Almaty

Мальцева Элина Романовна — PhD, начальник отдела биобезопасности и биозащиты

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0001-5569-1847KuatbekovaS. A.КуатбековаС. А.
Kazakhstan

Saltanat A. Kuatbekova — junior researcher, Laboratory for expertise and diagnostics

050054, Almaty

Куатбекова Салтанат Алимбековна — м.н.с. лаб. экспертизы и диагностики

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0002-1597-7207NizkorodovaA. S.НизкородоваА. С.
Kazakhstan

Anna S. Nizkorodova — PhD (Biol.), leading researcher, Laboratory of molecular biology

050054, Almaty

Низкородова Анна Сергеевна — к.б.н., в.н.с. лаб. молекулярной биологии

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0003-4714-3079DmitrovskiyA. M.ДмитровскийА. М.
Kazakhstan

Andrey M. Dmitrovskiy — D. Sci. (Med.), Prof., Head, Laboratory for expertise and diagnostics

050054, Almaty

Дмитровский Андрей Михайлович — д.м.н., проф., зав. лаб. экспертизы и диагностики

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0003-4895-1473SkibaYu. A.СкибаЮ. А.
Kazakhstan

Yuriy A. Skiba — PhD (Biol.), Deputy director

050054, Almaty

Скиба Юрий Александрович — к.б.н., зам. директора

050054, Алматы

https://orcid.org/0000-0002-7767-0251MamadaliyevS. M.МамадалиевС. М.
Kazakhstan

Seydigapbar M. Mamadaliyev — D. Sci. (Vet.), Prof., Director

050054, Almaty

Мамадалиев Сейдигапбар Мамадалиевич — д.вет.н., проф., директор

050054, Алматы

Almaty Branch of Republican State Enterprise «National Center for Biotechnology» — Central Reference LaboratoryФилиал Республиканского государственного предприятия «Национальный центр биотехнологии» в г. Алматы — Центральная референтная лаборатория200120219765355452001202120012021Copyright ©; 2021, Bissenbay A.O., Zhigailov A.V., Perfilyeva Y.V., Naizabayeva D.A., Neupokoyeva A.S., Berdygulova Z.A., Ostapchuk Y.O., Maltseva E.R., Kuatbekova S.A., Nizkorodova A.S., Dmitrovskiy A.M., Skiba Y.A., Mamadaliyev S.M.Copyright ©; 2021, Бисенбай А.О., Жигайлов А.В., Перфильева Ю.В., Найзабаева Д.А., Неупокоева А.С., Бердыгулова Ж.А., Остапчук Е.О., Мальцева Э.Р., Куатбекова С.А., Низкородова А.С., Дмитровский А.М., Скиба Ю.А., Мамадалиев С.М.2021Bissenbay A.O., Zhigailov A.V., Perfilyeva Y.V., Naizabayeva D.A., Neupokoyeva A.S., Berdygulova Z.A., Ostapchuk Y.O., Maltseva E.R., Kuatbekova S.A., Nizkorodova A.S., Dmitrovskiy A.M., Skiba Y.A., Mamadaliyev S.M.Бисенбай А.О., Жигайлов А.В., Перфильева Ю.В., Найзабаева Д.А., Неупокоева А.С., Бердыгулова Ж.А., Остапчук Е.О., Мальцева Э.Р., Куатбекова С.А., Низкородова А.С., Дмитровский А.М., Скиба Ю.А., Мамадалиев С.М.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/942

Background. Information on the geographical distribution of different species of the Borrelia burgdorferi sensu lato (B. burgdorferi s.l.) complex is of great epidemiological importance, since different genospecies are associated with certain clinical manifestations of Lyme borreliosis. Although Almaty region of the Republic of Kazakhstan is considered to be endemic for tick-borne borreliosis, there is still no accurate data on the level of borrelia infection in ticks in the region, including information on the genotypes of circulating borrelia.

The aim of this work was to study ticks collected from humans in the Almaty region of the Republic of Kazakhstan in 2018.

Materials and methods. Ticks were tested for the presence of B. burgdorferi s.l. DNA, genotyping of the identified borrelia was done by sequencing of the fragment of 16S rRNA gene. The analysis of epidemiological data on the incidence of Lyme borreliosis in the Almaty region in 2013–2018 was performed.

Results. Rhipicephalus turanicus (116/253), Haemaphysalis punctata (74/253), Dermacentor marginatus (28/253), and Ixodes persulcatus (23/253) were the predominant species of ticks taken from humans. The prevalence of B. burgdorferi s.l. infection in I. persulcatus ticks was 39.13% (9/23) It should be noted that the DNA of B. burgdorferi s.l. was also detected in single individuals of D. marginatus, H. punctata, and R. turanicus, although these species are not considered as competent B. burgdorferi s.l. vectors.

Conclusion. As a result of sequencing of the positive homogenates of ticks, two genotypes of B. burgdorferi s.l. were identified: B. afzelii and B. garinii and/or B. bavariensis. Thus, at least two genospecies, B. afzelii and B. garinii and/or B. bavariensis, circulate in the territory of the Almaty region.

Введение. Информация о географическом распространении различных видов комплекса Borrelia burgdorferi sensu lato (B. burgdorferi s.l.) имеет важное эпидемиологическое значение, поскольку различные геновиды связаны с определенными клиническими проявлениями Лайм-боррелиоза. Алматинская область Республики Казахстан считается эндемичной по клещевому боррелиозу, однако точная информация об уровне зараженности боррелиями клещей, обитающих в области, включая информацию о генотипах циркулирующих боррелий, отсутствует.

Целью данной работы было исследование клещей, снятых с людей в Алматинской области Республики Казахстан в 2018 г.

Материалы и методы. Клещей (n = 253) изучали на содержание в них ДНК B. burgdorferi s.l., генотипирование выявленных боррелий по участку гена 16S рРНК осуществляли методом секвенирования. Проведен анализ эпидемиологических данных по заболеваемости Лайм-боррелиозом в Алматинской области за 2013–2018 гг.

Результаты. Превалирующими видами клещей, снятых с людей, оказались Rhipicephalus turanicus (n = 116), Haemaphysalis punctata (n = 74), Dermacentor marginatus (n = 28) и Ixodes persulcatus (n = 23). Уровень зараженности клещей I. persulcatus бактериями B. burgdorferi s.l. составил 39,13% (n = 9). ДНК B. burgdorferi s.l. также была детектирована в единичных особях D. marginatus, H. punctata и R. turanicus, хотя данные виды не являются компетентными векторами B. burgdorferi s.l. В результате секвенирования положительных гомогенатов клещей были идентифицированы два генотипа B. burgdorferi s.l.: B. afzelii и B. garinii и/или B. bavariensis.

Выводы. На территории Алматинской области циркулируют по меньшей мере два геновида: B. afzelii и B. garinii и/или B. bavariensis.

Lyme borreliosisBorrelia burgdorferi s.l.genospecies16S rRNA gene16S sequencingЛайм-боррелиозBorrelia burgdorferi s.l.геновидыген 16S рРНК16S секвенированиеThe work was carried out within the framework of the scientific project No. AP05132856 «Identification and molecular genetic characterization of Borrelia sp. strains widespread in various regions of Kazakhstan to improve the epidemiological surveillance system for tick-borne borreliosis» by the Science Committee of the Ministry of Education and Science of Kazakhstan.Работа проводилась в рамках научного проекта № AP05132856 «Идентификация и молекулярно-генетическая характеристика штаммов Borrelia sp., распространенных в различных регионах Казахстана, для усовершенствования системы эпидемиологического надзора за клещевым боррелиозом» Комитета по науке Министерства образования и науки Казахстана.Halperin J.J. Lyme Disease: an Evidence-Based Approach. Wallingford; 2018. https://doi.org/10.1079/9781786392077.0000Margos G., Vollmer S.A., Ogden N.H., Fish D. Population genetics, taxonomy, phylogeny and evolution of Borrelia burgdorferi sensu lato. Infect. Genet. Evol. 2011; 11(7): 1545–63. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2011.07.022Adam T., Gossman G.S., Rasiah C., Göbel U.B. Phenotypic and genotypic analysis of Borrelia burgdorferi isolates from various sources. Infect. Immunol. 1991; 59(8): 2579–85. https://doi.org/10.1128/IAI.59.8.2579-2585.1991Baranton G., Marti R.N., Postic D. Borrelia burgdorferi, taxonomy, pathogenicity and spread. Ann. Med. Interne (Paris). 1998; 149(7): 455–8. (in French)Stanek G., Reiter M. The expanding Lyme Borrelia complex clinical significance of genomic species? Clin. Microbiol. Infect. 2011; 17(4): 487–93. https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2011.03492.xRudenko N., Golovchenko M., Grubhoffer L., Oliver J.H. Updates on Borrelia burgdorferi sensu lato complex with respect to public health. Ticks Tick Borne Dis. 2011; 2(3): 123–8. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2011.04.002Margos G., Lane R.S., Fedorova N., Koloczek J., Piesman J., Hojgaard A., et al. Borrelia bissettiae sp. nov. and Borrelia californiensis sp. nov. prevail in diverse enzootic transmission cycles. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016; 66(3): 1447–52. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.000897Ivanova L.B., Tomova A., González-Acuña D., Murúa R., Moreno C.X., Hernández C., et al. Borrelia chilensis, a new member of the Borrelia burgdorferi sensu lato complex that extends the range of this genospecies in the Southern Hemisphere. Environ. Microbiol. 2014; 16(4): 1069–80. https://doi.org/10.1111/1462-2920.12310Pritt B.S., Respicio-Kingry L.B., Sloan L.M., Schriefer M.E., Replogle A.J., Bjork J., et al. Borrelia mayonii sp. nov., a member of the Borrelia burgdorferi sensu lato complex, detected in patients and ticks in the upper midwestern United States. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2016; 66(11): 4878–80. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.001445Shapiro E.D. Borrelia burgdorferi (Lyme disease). Pediatr. Rev. 2014; 35(12): 500–9. https://doi.org/10.1542/pir.35-12-500Franke J., Hildebrandt A., Dorn W. Exploring gaps in our knowledge on Lyme borreliosis spirochaetes — updates on complex heterogeneity, ecology, and pathogenicity. Ticks Tick Borne Dis. 2013; 4(1-2): 11–25. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2012.06.007Егембердиева Р.А., Ермуханова Н.Т., Дмитровский А.М., Шапиева Ж.Ж., Кыраубаев К.К., Лавренюк В.И. Эпидемиологическая характеристика некоторых клещевых трансмиссивных инфекций в Казахстане. Национальные приоритеты России. 2013; (2): 92–4.Егембердиева Р.А., Токсанбаева К.Н., Дуйсенова А.К., Ермуханова Н.Т. Клинические проявления хронических форм клещевого боррелиоза в Восточно-Казахстанской области. Вестник Казахского национального медицинского университета. 2013; (2): 89–92.Филиппова Н.А. Иксодовые клещи подсемейства Ixodidae. В кн.: Филиппова Н.А. Фауна СССР. Паукообразные. Том IV, выпуск 4. Ленинград: Наука; 1977.Егембердиева Р.А. Клинико-эпидемиологические проявления некоторых природно-очаговых трансмиссивных инфекций в Казахстане: Дисс. д-ра мед. наук. Алматы; 2011.Kovalev S.Y., Fedorova S.Zh., Mukhacheva T.A. Molecular features of Ixodes kazakstani: first results. Ticks Tick Borne Dis. 2018; 9(3): 759–61. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2018.02.019Курмангалиева К.Б., Атыгаева С.К., Жамбурчинова А.Н., Ширшикбаева Г.Е. Случай болезни Лайма в неэндемичном регионе. Журнал инфектологии. 2014; 6(1): 93–4.Rubel F., Brugger K., Walter M., Vogelgesang J.R., Didyk Y.M., Fu S., et al. Geographical distribution, climate adaptation and vector competence of the Eurasian hard tick Haemaphysalis concinna. Ticks Tick Borne Dis. 2018; 9(5): 1080–9. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2018.04.002Perfilyeva Y.V., Shapiyeva Zh., Ostapchuk E.O., Berdygulova Zh., Bissenbay A.O., Kulemin M.V., et al. Tick-borne pathogens and their vectors in Kazakhstan — а review. Ticks Tick Borne Dis. 2020; 11(5): 101498. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2020.101498Strle F., Stanek G. Clinical manifestations and diagnosis of Lyme borreliosis. Curr. Probl. Dermatology. 2009; 37: 51–110. https://doi.org/10.1159/000213070Карпов И.А., Соловей Н.В., Анисько Л.А., Щерба В.В., Данилов Д.Е. Лайм-боррелиоз: вопросы диагностики и рациональной этиотропной терапии. Клиническая инфектология и паразитология. 2015; (3): 64–80.Crowder C.D., Matthews H.E., Schutzer S., Rounds M.A., Luft B.J., Nolte O., et al. Genotypic variation and mixtures of Lyme Borrelia in Ixodes ticks from North America and Europe. PLoS One. 2010; 5(5): e10650. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0010650Lee S.H., Vigliotti V.S., Vigliotti J.S., Jones W., Pappu S. Increased sensitivity and specificity of Borrelia burgdorferi 16S ribosomal DNA detection. Am. J. Clin. Pathol. 2010; 133(4): 569–76. https://doi.org/10.1309/AJCPI72YAXRHYHEEGreisen K., Loeffelholz M., Purohit A., Leong D. PCR primers and probes for the 16S rRNA gene of most species of pathogenic bacteria, including bacteria found in cerebrospinal fluid. J. Clin. Microbiol. 1994; 32(2): 335–51. https://doi.org/10.1128/JCM.32.2.335-351.1994Ogden N.H., Bouchard C., Kurtenbach K., Margos G., Lindsay L.R., Trudel L., et al. Active and passive surveillance and phylogenetic analysis of Borrelia burgdorferi elucidate the process of Lyme disease risk emergence in Canada. Environ. Health Perspect. 2010; 118(7): 909–14. https://doi.org/10.1289/ehp.0901766Ripoche M., Gasmi S., Adam-Poupart A., Koffi J.K., Lindsay L.R., Ludwig A., et al. Passive tick surveillance provides an accurate early signal of emerging Lyme disease risk and human cases in Southern Canada. J. Med. Entomol. 2018; 55(4): 1016–26. https://doi.org/10.1093/jme/tjy030Бекшин Ж.М., Есмагамбетова А.С., Ахметов В.Н. Санитарно-эпидемиологическая ситуация в Республике Казахстан за 2018 год. Алматы; 2019: 111–8.Галузо И.Г. Кровососущие клещи Казахстана. Том 1. Алма-Ата; 1946.Richter D., Allgöwer R., Matuschka F.R. Co-feeding transmission and its contribution to the perpetuation of the Lyme disease spirochete Borrelia afzelii. Emerg. Infect. Dis. 2002; 8(12): 1421–5. https://doi.org/10.3201/eid0812.010519Adham F.K., El-Samie-Abd E.M., Gabre R.M., El Hussein H. Detection of tick blood parasites in Egypt using PCR assay II Borrelia burgdorferi sensu lato. J. Egypt. Soc. Parasitol. 2010. 40: 553–564.Gern L., Humair P.F. Ecology of Borrelia burgdorferi sensu lato in Europe. In: Gray J., Kahl O., Lane R.S., Stanek G., eds. Lyme Borreliosis Biology, Epidemiology and Control. New York: CABI Publishing; 2002: 149–74.