Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology53210.36233/0372-9311-2020-97-1-83-90REVIEWSОБЗОРЫReview ArticleModern Conceptions about the Mechanisms of Interaction Between Biofilm and Cellular Immunity FactorsСовременные представления о механизмах взаимодействия биопленки и факторов клеточного иммунитетаhttps://orcid.org/0000-0003-1297-9992ShlepotinaN. M.ШлепотинаН. М.
Russian Federation

Nina M. Shlepotina — lecturer, Department of biology

454092, Chelyabinsk

Шлепотина Нина Михайловна — преподаватель кафедры биологии

454092, Челябинск

grant0408@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2113-5495PeshikovaM. V.ПешиковаМ. В.
Russian Federation

Margarita V. Peshikova — Cand. Sci. (Med.), Assoc. Prof., Department of microbiology, virology, immunology and clinical laboratory diagnostics

454092, Chelyabinsk

Пешикова Маргарита Валентиновна — кандидат медицинских наук, доцент кафедры микробиологии, вирусологии, иммунологии и клинической лабораторной диагностики

454092, Челябинск

grant0408@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6187-8544KolesnikovO. L.КолесниковО. Л.
Russian Federation

Oleg L. Kolesnikov — Doct. Sci. (Med.), Prof., Head,  Department of biology

454092, Chelyabinsk

Колесников Олег Леонидович — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой биологии

454092, Челябинск

grant0408@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0675-9531ShishkovaYu. S.ШишковаЮ. С.
Russian Federation

Yuliya S. Shishkova — Doct. Sci. (Med.), Prof., Department of microbiology, virology, immunology and clinical laboratory diagnostics

454092, Chelyabinsk

Шишкова Юлия Сергеевна — доктор медицинских наук, доцент, профессор кафедры микробиологии, вирусологии, иммунологии и клинической лабораторной диагностики

454092, Челябинск

grant0408@yandex.ruSouth Ural State Medical UniversityФГБОУ ВО «Южно-Уральский государственный медицинский университет» Минздрава России0204202097183900603202006032020Copyright ©; 2020, Shlepotina N.M., Peshikova M.V., Kolesnikov O.L., Shishkova Y.S.Copyright ©; 2020, Шлепотина Н.М., Пешикова М.В., Колесников О.Л., Шишкова Ю.С.2020Shlepotina N.M., Peshikova M.V., Kolesnikov O.L., Shishkova Y.S.Шлепотина Н.М., Пешикова М.В., Колесников О.Л., Шишкова Ю.С.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/532

Features of the cellular immune response in the presence of a microbial biofilm are well described in the literature. Based on numerous studies, it became possible to establish a number of patterns: mature biofilms are better protected from immune factors, the effectiveness of antibiofilm strategies depends on species of the microorganisms, forming the biofilm, and, accordingly, on the composition of the biopolymer matrix. For example, rhamnolipids and alginate of Pseudomonas aeruginosa exert a significant negative effect on the function of immunocompetent cells. The bacteria of biofilms became able to turn to their advantage many of the protective reactions developed by the immune system and fixed evolutionarily, applying them for the growth and development of the microbial consortium.

Особенности клеточного иммунного ответа при наличии микробной биопленки достаточно хорошо описаны в литературе. Благодаря многочисленным исследованиям удалось установить ряд закономерностей: зрелые биопленки лучше защищены от иммунных факторов, эффективность противобиопленочных стратегий зависит от видовой принадлежности микроорганизмов, образующих биопленку, и, соответственно, от состава биополимерного матрикса. Так, Pseudomonas aeruginosa может вырабатывать рамнолипиды, а также образовывать альгинат, что оказывает значительное негативное воздействие на функции иммунокомпетентных клеток. Многие из защитных реакций, выработанных иммунной системой и закрепившихся эволюционно, бактерии биопленок стали способны обращать в свою пользу, применяя их для роста и развития микробного консорциума.

biofilmbiopolymer matrixStaphylococcus aureusPseudomonas aeruginosacellular immunityбиопленкабиополимерный матриксStaphylococcus aureusPseudomonas aeruginosaклеточный иммунитетNusbaum A.G., Kirsner R.S., Charles C.A. Biofilms in dermatology. Skin Therapy Lett. 2012; 17(7): 1-5.Wolcott R., Dowd S. The role of biofilms: are we hitting the right target? Plast. Reconstr. Surg. 2011; 127(Suppl. 1): 28S-35S. DOI: http://doi.org/10.1097/PRS.0b013e3181fca244Маянский А.Н., Чеботарь И.В., Лазарева А.В., Маянский Н.А. Пневмококковые биопленки. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2015; 33(3): 16-22.Чеботарь И.В. Механизмы антибиопленочного иммунитета. Вестник Российской академии медицинских наук. 2012; 67(12): 22-9.Окулич В.К., Плотников Ф.В., Кабанова А.А. Роль микробных биопленок в патогенезе инфекционных процессов на современном этапе. Иммунопатология, аллергология, инфектология. 2012; (4): 70-82.Whiteley M., Bangera M.G., Bumgarner R.E., Parsek M.R., Teitzel G.M., Lory S., et al. Gene expression in Pseudomonas aeruginosa biofilms. Nature. 2001; 413(6858): 860-4. DOI: http://doi.org/10.1038/35101627Мележик И.А., Яворская Н.В., Шепелевич В.В., Кокозей В.Н. Роль биопленок Pseudomonas aeruginosa в развитии эндогенных инфекций. Бюллетень Оренбургского научного центра УрО РАН. 2013; (3): 1-28.Шишкова Ю.С., Долгушин И.И., Колесников О.Л., Липская А.Д. Функциональный статус нейтрофилов при взаимодействии с микроорганизмами с разной степенью биопленкообразования, выделенными из ротовой полости лиц, использующих съемные стоматологические ортопедические конструкции. Российский иммунологический журнал. 2016; 10(3): 370-2.Шлепотина Н.М., Колесников О.Л., Плоткин Л.Л. Микробный пейзаж у пациентов с гнойно-некротическими формами синдрома диабетической стопы. Российский иммунологический журнал. 2015; 9(2-1): 710-2.Пешикова М.В., Долгушин И.И., Русанова Н.Н. Etiology and structure of infectious complications of cytostatic therapy in children with acute lymphoblastic leukemia and non-B-cell non-Hodgkin lymphomas. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2002; (1): 70-1.Долгушин И.И., Андреева Ю.С., Мезенцева Е.А., Савочкина А.Ю., Плеханова Е.В., Свиридов М.А. и др. Нейтрофилы регулируют формирование микробиоценоза слизистых оболочек. Медицинская иммунология. 2006; 8(2-3): 135-6.Чеботарь И.В., Кончакова Е.Д., Бугрова М.Л. Везикулярные структуры в системе «нейтрофил-биопленка Staphylococcus aureus». Иммунология. 2013; 34(1): 35-9.Brinkmann V., Zychlinsky A. Neutrophil extracellular traps: is immunity the second function of chromatin? J. Cell. Biol. 2012; 198(5): 773-83. DOI: http://doi.org/10.1083/jcb.201203170Günther F., Wabnitz G.H., Stroh P., Prior B., Obst U., Samstag Y., et al. Host defence against Staphylococcus aureus biofilms infection: phagocytosis of biofilms by polymorphonuclear neutrophils (PMN). Mol. Immunol. 2009; 46(8-9): 1805-13. DOI: http://doi.org/10.1016/j.molimm.2009.01.020Bjarnsholt T., Kirketerp-Moller K., Jensen P.O., Madsen K.G., Phipps R., Krogfelt K., et al. Why chronic wounds will not heal: a novel hypothesis. Wound Repair. Regen. 2008; 16(1): 2-10. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1524-475X.2007.00283.xGasser O., Hess C., Miot S., Deon C., Sanchez J.C., Schifferli J.A. Characterization and properties of ectosomes released by human polymorphonuclear neutrophils. Exp. Cell Res. 2003; 285(2): 243-57. DOI: http://doi.org/10.1016/s0014-4827(03)00055-7Hess C., Sadallah S., Hefti A., Landmann R., Schifferli J.A. Ectosomes released by human neutrophils are specialized functional units. J. Immunol. 1999; 163(8): 4564-73.Dapunt U., Hänsch G.M., Arciola C.R. Innate immune response in implant-associated infections: neutrophils against biofilms. Materials (Basel). 2016; 9(5): E387. DOI: http://doi.org/10.3390/ma9050387Berends E.T., Horswill A.R., Haste N.M., Monestier M., Nizet V., von Köckritz-Blickwede M. Nuclease expression by Staphylococcus aureus facilitates escape from neutrophil extracellular traps. J. Innate Immun. 2010; 2(6): 576-86. DOI: http://doi.org/10.1159/000319909Bhattacharya M., Berends E.T.M., Chan R., Schwab E., Roy S., Sen C.K., et al. Staphylococcus aureus biofilms release leukocidins to elicit extracellular trap formation and evade neutrophil-mediated killing. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018; 115(28): 7416-21. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1721949115Hong W., Juneau R.A., Pang B., Swords W.E. Survival of bacterial biofilms within neutrophil extracellular traps promotes nontypeable Haemophilus influenzae persistence in the chinchilla model for otitis media. J. Innate Immun. 2009; 1(3): 215-24. DOI: http://doi.org/10.1159/000205937Kernien J.F., Johnson C.J., Nett J.E. Conserved inhibition of neutrophil extracellular trap release by clinical Candida albicans biofilms. J. Fungi (Basel). 2017; 3(3): 49. DOI: http://doi.org/10.3390/jof3030049Meyle E., Stroh P., Gunther F., Hoppy-Tichy T., Wagner C., Hänschet G.M. Destruction of bacterial biofilms by polymorphonuclear neutrophils: relative contribution of phagocytosis, DNA release, and degranulation. Int. J. Artif. Organs. 2010; 33(9): 608-20. DOI: http://doi.org/10.1177/039139881003300906Guenther F., Stroh P., Wagner C., Obst U., Hänsch G.M. Phagocytosis of staphylococci biofilms by polymorphonuclear neutrophils: S. aureus and S. epidermidis differ with regard to their susceptibility towards the host defense. Int. J. Artif. Organs. 2009; 32(9): 565-73. DOI: http://doi.org/10.1177/039139880903200905Hänsch G.M. Host defence against bacterial biofilms: «Mission impossible»? ISRN Immunol. 2012; 2012: 853123. DOI: http://doi.org/10.5402/2012/853123Roilides E., Simitsopoulou M., Katragkou A., Walsh T.J. How biofilms evade host defenses. Microbiol. Spectr. 2015; 3(3): 1-10. DOI: http://doi.org/10.1128/microbiolspec.MB-0012-2014Jensen E.T., Kharazmi A., Lam K., Costerton J.W., Høiby N. Human polymorphonuclear leukocyte response to Pseudomonas aeruginosa grown in biofilms. Infect. Immun. 1990; 58(7): 2383-5.Mathee K., Ciofu O., Sternberg C., Lindum P.W., Campbell J.I.A., Jensen P., et al. Mucoid conversion of Pseudomonas aeruginosa by hydrogen peroxide: a mechanism for virulence activation in the cystic fibrosis lung. Microbiology. 1999; 145(Pt. 6): 1349-57. DOI: http://doi.org/10.1099/13500872-145-6-1349Wozniak D.J., Wyckoff T.J., Starkey M., Keyser R., Azadi P., O’Toole G.A., et al. Alginate is not a significant component of the extracellular polysaccharide matrix of PA14 and PAO1 Pseudomonas aeruginosa biofilms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2003; 100(13): 7907-12. DOI: http://doi.org/10.1073/pnas.1231792100Tormo M.A., Martí M., Valle J., Manna A.C., Cheung A.L., Lasa I., et al. SarA is an essential positive regulator of Stap hylo coccus epidermidis biofilm development. J. Bacteriol. 2005; 187(7): 2348-56. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.187.7.2348-2356.2005Плюта В.А., Андреенко Ю.В., Кузнецов А.Е., Хмель И.А. Образование биопленок Pseudomonas aeruginosa РАО1 в присутствии перекиси водорода; влияние гена aiiA. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2013; (4): 10-4.Walker T.S., Tomlin K.L., Worthen G.S., Poch K.R., Lieber J.G., Saavedra M.T., et al. Enhanced Pseudomonas aeruginosa biofilm development mediated by human neutrophils. Infect. Immun. 2005; 73(6): 3693-701. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.73.6.3693-3701.2005Matsukawa M., Greenberg E.P. Putative exopolysaccharide synthesis genes influence Pseudomonas aeruginosa biofilm development. J. Bacteriol. 2004; 186(14): 4449-56. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.186.14.4449-4456.2004Overhage J., Campisano A., Bains M., Torfs E.C., Rehm B.H., Hancock R.E. Human host defense peptide LL-37 prevents bacterial biofilm formation. Infect. Immun. 2008; 76(9): 4176-82. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00318-08Singh P.K., Parsek M.R., Greenberg E.P., Welsh M.J. A component of innate immunity prevents bacterial biofilm development. Nature. 2002; 417(6888): 552-5. DOI: http://doi.org/10.1038/417552aPsaltis A.J., Wormald P.J., Ha K.R., Tan L.W. Reduced levels of lactoferrin in biofilm-associated chronic rhinosinusitis. Laryngoscope. 2008; 118(5): 895-901. DOI: http://doi.org/10.1097/MLG.0b013e31816381d4Schmidtchen A., Frick I.M., Andersson E., Tapper H., Björck L. Proteinases of common pathogenic bacteria degrade and inactivate the antibacterial peptide LL-37. Mol. Microbiol. 2002; 46(1): 157-68. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2002.03146.xGeraghty P., Rogan M.P., Greene C.M., Boxio R.M., Poiriert T., O’Mahony M., et al. Neutrophil elastase up-regulates cathepsin B and matrix metalloprotease-2 expression. J. Immunol. 2007; 178(9): 5871-8. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.178.9.5871Rogan M.P., Taggart C.C., Greene C.M., Murphy P.G., O’Neill S.J., McElvaney N.G. Loss of microbial activity and increased formation of biofilm due to decreased lactoferrin activity in patients with cystic fibrosis. J. Infect. Dis. 2004; 190(7): 1245-53. DOI: http://doi.org/10.1086/423821Hanke M.L., Kielian T. Deciphering mechanisms of stap hy lococcal biofilm evasion of host immunity. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2012; 2: 62. DOI: http://doi.org/10.3389/fcimb.2012.00062Thurlow L.R., Hanke M.L., Fritz T., Angle A., Aldrich A., Williams S.H., et al. Staphylococcus aureus biofilms prevent macrophage phagocytosis and attenuate inflammation in vivo. J. Immunol. 2011; 186(11): 6585-96. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.1002794Монастырская Е.А., Лямина С.В., Малышев И.Ю. М1 и М2 фенотипы активированных макрофагов и их роль в иммунном ответе и патологии. Патогенез. 2008; 6(4): 31-9.Daw K., Baghdayan A.S., Awasthi S., Shankar N. Biofilm and planktonic Enterococcus faecalis elicit different responses from host phagocytes in vitro. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2012; 65(2): 270-82. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2012.00944.xFredheim E.G., Granlso H.N., Flaegtad T., Figenschau Y., Rohde H., Sadovskaya I., et al. Staphylococcus epidermidis polysaccharide intercellular adhesin activates complement. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 2011; 63(2): 269-80. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-695X.2011.00854.xLeid J.G., Willson C.J., Shirtliff M., Hassett D.J., Parsek M.R., Jeffers A.K. The exopolysaccharide alginate protects Pseudomonas aeruginosa biofilm bacteria from IFN-gamma-mediated macrophage killing. J. Immunol. 2006; 175(11): 7512-8. DOI: http://doi.org/10.4049/jimmunol.175.11.7512Alhede M., Bjarnsholt T., Givskov M., Alhede M. Pseudomonas aeruginosa biofilms: mechanisms of immune evasion. Adv. Appl. Microbiol. 2014; 86: 1-40. DOI: http://doi.org/10.1016/B978-0-12-800262-9.00001-9Jensen P.O., Bjarnsholt T., Phipps R., Rasmussen T.B., Calum H., Christoffersen L., et al. Rapid necrotic killing of polymorphonuclear leukocytes is caused by quorum-sensing-controlled production of rhamnolipid by Pseudomonas aerug inosa. Microbiology. 2007; 153(Pt. 5): 1329-38. DOI: http://doi.org/10.1099/mic.0.2006/003863-0Van Gennip M., Christensen L.D., Alhede M., Phipps R., Jensen P.Ø., Christophersen L., et al. Inactivation of the rhIA gene in Pseudomonas aeruginosa prevents rhamnolipid production, disabling the protection against polymorphonuclear leukocytes. APMIS. 2009; 117(7): 537-46. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1600-0463.2009.02466.xAlhede M., Bjarnsholt T., Jensen P.O., Phipps R.K., Moser C., Christophersen L., et al. Pseudomonas aeruginosa recognizes and responds aggressively to the presence of polymorphonuclear leukocytes. Microbiology. 2009; 155(Pt. 11): 3500-8. DOI: http://doi.org/10.1099/mic.0.031443-0Meduri G.U., Kanangat S., Stefan J., Tolley E., Schaberg D. Cytokines IL-1β, IL-6, and TNF-α enhance in vitro growth of bacteria. Am. J. Resp. Crit. Care Med. 1999; 160(3): 961-7. DOI: http://doi.org/10.1164/ajrccm.160.3.9807080Jensen E.T., Kharazmi A., Hoiby N., Costerton J.W. Some bacterial parameters influencing the neutrophil oxidative burst response to Pseudomonas aeruginosa biofilms. APMIS. 1992; 100(8): 727-33.Ярец Ю.И. Хроническая раневая инфекция: современные представления и диагностические подходы. Здравоохранение (Минск). 2016; (7): 39-50.Mengi S., Vohra P., Sawhney N., Singh V.A. Biofilms: a diagnostic challenge in persistent infections. Int. J. Res. Med. Health Sci. 2013; 2(3): 1-9.Афиногенова А.Г., Даровская Е.Н. Микробные биопленки ран: состояние вопроса. Травматология и ортопедия России. 2011; 17(3): 119-25.