Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology53010.36233/0372-9311-2020-97-1-62-71REVIEWSОБЗОРЫReview ArticleHeteromorphism of Persistence of Sapronosis Causative Agents in Cells in Various Environmental ConditionsГетероморфизм клеточной персистенции возбудителей сапронозов в различных условиях среды обитанияhttps://orcid.org/0000-0003-2023-1503SomovaL. M.СомоваЛ. М.
Russian Federation

Larisa M. Somova — Doct. Sci. (Med.), principal researcher, Laboratory of molecular microbiology

Vladivostok 690087

Сомова Лариса Михайловна — доктор медицинских наук, профессор, г.научный сотрудник лаборатории молекулярной микробиологии

690087, Владивосток

l_somova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4456-808XAndryukovB. G.АндрюковБ. Г.
Russian Federation

Boris G. Andryukov — Doct. Sci. (Med.), leading researcher, Laboratory of molecular microbiology

Vladivostok 690087

Андрюков Борис Георгиевич — доктор медицинских наук, ведущий научный  сотрудник лаборатории молекулярной микробиологии

690087, Владивосток

andrukov_bg@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5290-3864LyapunI. N.ЛяпунИ. Н.
Russian Federation

Irina N. Lyapun — Cand. Sci. (Biol.), senior researcher, Laboratory of molecular microbiology

Vladivostok 690087

Ляпун Ирина Николаевна — кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярной микробиологии

690087, Владивосток

irina-lyapun@list.ruSomov Institute of Epidemiology and MicrobiologyФГБНУ «Научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени Г.П. Сомова» Министерства науки и высшего образования Российской Федерации0204202097162710603202006032020Copyright ©; 2020, Somova L.M., Andryukov B.G., Lyapun I.N.Copyright ©; 2020, Сомова Л.М., Андрюков Б.Г., Ляпун И.Н.2020Somova L.M., Andryukov B.G., Lyapun I.N.Сомова Л.М., Андрюков Б.Г., Ляпун И.Н.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/530

The paper discusses the issues of morphofunctional variability of sapronoses pathogens in stressful environment. In the current century, sapronoses infections attract increasing attention. Under unfavorable environmental conditions the pathogens use the strategy for the formation of resting (stable) states, that is: viable but non-culturable cell formes and persistent bacteria, which are characterized by reduced metabolism and changes in the morphology and physiology of the microorganisms, termination of replication. Possibility of sapronoses pathogens survival in interepidemic period and antibiotic resistance formation, which play an important role in chronic infections, are associated with the formation of persistent forms of bacteria. The literature extensively discusses mechanisms and conditions of the pathogenic bacteria stable states formation and their pathogenetic contribution to infectious pathology, whereas ultrastructural organization and morphological variability of persistent cell forms, as well as their differentiation, causing the pathogens population heterogeneity, is still insufficiently illuminated. Based on the analysis of current data and their own experience, the authors evaluate the morphological and functional changes of bacteria stable cellular forms and their role in sapronoses pathogens adaptation strategies.

В работе обсуждаются вопросы морфофункциональной изменчивости возбудителей сапронозов в стрессовых условиях среды обитания. В текущем столетии сапронозные инфекции привлекают все большее внимание. При неблагоприятных условиях обитания их возбудители используют стратегию формирования покоящихся (устойчивых) состояний: жизнеспособных, но некультивируемых клеточных форм и персистентных бактерий, которые характеризуются сниженным метаболизмом, изменением морфологии и физиологии микроорганизмов, прекращением их репликации. С образованием устойчивых форм бактерий связывается возможность выживания возбудителей сапронозов в межэпидемический период, формирование их антибиотикорезистентности, что играет важную роль в хронизации инфекций. В литературе широко обсуждаются механизмы и условия формирования устойчивых состояний патогенных бактерий, их патогенетическое значение в инфекционной патологии, тогда как ультраструктурная организация и морфологическая вариабельность устойчивых клеточных форм, а также их дифференциация, обусловливающая гетерогенность популяции возбудителей, до настоящего времени освещены недостаточно. На основании анализа современных данных, а также имеющегося собственного опыта авторы оценивают морфофункциональные изменения устойчивых клеточных форм у бактерий и их значение в адаптационных стратегиях возбудителей сапронозов.

sapronosesmorphologyultrastructure and adaptive changes of pathogensviable but non-culturable cellspersister-cellsсапронозыморфологияультраструктура и адаптивные изменения возбудителейжизнеспособные, но некультивируемые (VBNC) формы бактерийклетки-персистерыБухарин О.В., Гинцбург А.П., Романова Ю.М., Эль-Регистан Т.И. Механизмы выживания бактерий. М.: Медицина; 2005.Прозоровский С.В., ред. Эпидемиологические аспекты экологии бактерий. М.: Фармаус-Принт; 1998.Литвин В.Ю., Сомов Г.П., Пушкарева В.И. Сапронозы как природно-очаговые болезни. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2010; (1): 10-6.Сомов Г.П. Современное представление о сапронозах (основные итоги изучения проблемы). Тихоокеанский медицинский журнал. 2001; (2): 67-70.Бухарин О.В. Инфекционная симбиология. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2015; 92(4): 4-9.Сомов Г.П., Бузолева Л.С. Адаптация патогенных бактерий к абиотическим факторам окружающей среды. Владивосток; 2004.Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Interspecific quorum sensing mediates the resuscitation of viable but non-culturable vibrios. Appl. Environ. Microbiol. 2014; 80(8): 2478-83. DOI: http://doi.org/10.1128/AEM.00080-14Boaretti M., Lleo M.M., Bonato B., Signoretto C., Canepari P. Involvement of rpoS in the survival of Escherichia coli in the viable but non-culturable state. Environ. Microbiol. 2003; 5(10): 986-96. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1462-2920.2003.00497.xHong S.H., Wang X.X., O’Connor H.F., Benedik M.J., Wood T.K. Bacterial persistence increases as environmental fitness decreases. Microb. Biotechnol. 2012; 5(4): 509-22. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1751-7915.2011.00327.xБузолева Л.С. Адаптация патогенных бактерий к абиотическим факторам окружающей среды: Автореф. дис. … д-ра биол. наук. Владивосток; 2001.Милько Е.С., Егоров НАУЧНЫЙ СОТРУДНИК Гетерогенность популяции бактерий и процесс диссоциации. М.: МГУ; 1991.Ayrapetyan M., Williams T.C., Baxter R., Oliver J.D. Viable but non-culturable and persister cells coexist stochastically and are induced by human serum. Infect. Immun. 2015; 83(11): 4194203. DOI: http://doi.org/10.1128/IAI.00404-15Baffone W., Citterio B., Vittoria E., Casaroli A., Campana R., Falzano L., et al. Retention of virulence in viable but nonculturable halophilic Vibrio spp. Int. J. Food Microbiol. 2003; 89(1): 31-9. DOI: http://doi.org/10.1016/s0168-1605(03)00102-8Kim J.S., Chowdhury N., Wood T.K. Viable but non-culturable and persistence describe the same bacterial stress state. Environ. Microbiol. 2018; 20(6): 2038-48. DOI: http://doi.org/10.1111/1462-2920.14075Li L., Mendis N., Trigui H., Oliver J.D., Faucher S.P. The importance of the viable but nonculturable state in human bacterial pathogens. Front. Microbiol. 2014; 5: 258. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2014.00258Исачкова Л.М., Жаворонков А.А., Шубин Ф.Н. L-трансформация иерсиний при экспериментальном псевдотуберкулезе. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1993; 70(1): 11-5.Joseleau-Petit D., Liébart J.C., Ayala J.A., D’Ari R. Unstable Esch e richia coli L-Forms revisited: growth requires peptid oglycan synthesis. J. Bacteriol. 2007; 189(18): 6512-20. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.00273-07Hayes F. Toxins-antitoxins: Plasmid maintenance, programmed cell death, and cell cycle arrest. Science. 2003; 301(5639): 1496-9. DOI: http://doi.org/10.1126/science.1088157Page R., Peti W. Toxin-antitoxin systems in bacterial growth arrest and persistence. Nat. Chem. Biol. 2016; 12(4): 208-14. DOI: http://doi.org/10.1038/nchembio.2044Wood T.K. Combatting bacterial persister cells. Biotechnol. Bioeng. 2016; 113(3): 476-83. DOI: http://doi.org/10.1002/bit.25721Ayrapetyan M., Williams T.C., Oliver J.D. Bridging the gap between viable but non-culturable and antibiotic persistent bacteria. Trends Microbiol. 2015; 23(1): 7-13. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2014.09.004Nelson E.J., Chowdhury A., Flynn J., Schild S., Bourassa L., Shao Y., et al. Transmission of Vibrio cholerae is antagonized by lytic phage and entry into the aquatic environment. PLoS Pathog. 2008; 4(10): e1000187. DOI: http://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000187Nowakowska J., Oliver J.D. Resistance to environmental stresses by Vibrio vulnificus in the viable but nonculturable state. FEMS Microbiol. Ecol. 2013; 84(1): 213-22. DOI: http://doi.org/10.1111/1574-6941.12052Белов А.Б., Куликалова Е.С. Сапронозы: экология возбудителей, эпидемиология и систематика. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2016; 15(1): 5-16.Брусина Е.Б. Эпидемиология инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи, вызванных возбудителями группы сапронозов. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015, 14(2): 50-6.Пушкарева В.И., Литвин В.Ю., Константинова Н.Д. Анализ механизмов взаимодействий иерсиний с инфузориями Tetrahymena pyriformis на клеточном и субклеточном уровнях. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1990; 67(1): 3-8.Кириллова Ф.М., Тимченко Н.Ф. Электронно-микроскопическое изучение взаимодействия Yersinia pseudotuberculosis c макрофагами и клетками HeLa. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1984; 61(7): 95-7.Сомова Л.М., Бузолева Л.С., Плехова Н.Г. Ультраструктура патогенных бактерий в разных экологических условиях. Владивосток: Медицина ДВ; 2009.Белов А.Б., Кузин А.А. Сапронозные инфекции, связанные с оказанием медицинской помощи: проблемные вопросы теории эпидемиологии. Пермский медицинский журнал. 2017; 34(4): 94-102.Amara A.A., Salem-Bekhit M.M., Alanazi F.K. Sponge-like: a new protocol for preparing bacterial ghosts. ScientificWorld Journal. 2013; 2013: 545741. DOI: http://doi.org/10.1155/2013/545741Oliver J.D. The viable but nonculturable state in bacteria. J. Microbiol. 2005; 43(Special): 93-100.Orman M.A., Brynildsen M.P. Establishment of a method to rapidly assay bacterial persister metabolism. Antimicrob. Agents Chemother. 2013; 57(9): 4398-409. DOI: http://doi.org/10.1128/AAC.00372-13Lennon J.T., Jones S.E. Microbial seed banks: the ecological and evolutionary implications of dormancy. Nat. Rev. Microbiol. 2011; 9(2): 119-30. DOI: http://doi.org/10.1038/nrmicro2504Requena J.M. Stress Response in Microbiology. Norfolk, UK: Caister Academic Press; 2012.Storz G., Hengge R, eds. Bacterial Stress Responses. Was hington: American Society for Microbiology Press; 2010.Oliver J.D. Recent findings on the viable but nonculturable state in pathogenic bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 2010; 34(4): 41525. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2009.00200.xHobby G.L., Meyer K., Chaffee E. Observations on the mechanism of action of penicillin. Proc. Soc. Exp. Biol. NY. 1942; 50(2): 281-5. DOI: http://doi.org/10.3181/00379727-50-13773Gonçalves F.D., de Carvalho C.C. Phenotypic Modifications in Staphylococcus aureus Cells Exposed to High Concentrations of Vancomycin and Teicoplanin. Front. Microbiol. 2016; 7: 13. DOI: http://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00013Korch S.B., Henderson T.A., Hill T.M. Characterization of the hipA7 allele of Escherichia coli and evidence that high persistence is governed by (p)ppGpp synthesis. Mol. Microbiol. 2003; 50(4): 1199-213. DOI: http://doi.org/10.1046/j.1365-2958.2003.03779.xMulcahy L.R., Burns J.L., Lory S., Lewis K. Emergence of Pseudomonas aeruginosa strains producing high levels of persister cells in patients with cystic fibrosis. J. Bacteriol. 2010; 192(23): 6191-9. DOI: http://doi.org/10.1128/JB.01651-09Rivers B., Steck T.R. Viable but non-culturable uropathogenic bacteria are present in the mouse urinary tract following urinary tract infection and antibiotic therapy. Urol. Res. 2001; 29(1): 60-6. DOI: http://doi.org/10.1007/s002400000151Epstein S.S., ed. Uncultivated Microorganisms. Berlin: Springer-Verlag; 2009.Kusumoto A., Asakura H., Kawamoto K. General stress sigma factor RpoS influences time required to enter the viable but nonculturable state in Salmonella enterica. Microbiol. Immunol. 2012; 56(4): 228-37. DOI: http://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2012.00428.xHelaine S., Kugelberg E. Bacterial persisters: formation, eradica tion, and experimental systems. Trends Microbiol. 2014; 22(7): 417-24. DOI: http://doi.org/10.1016/j.tim.2014.03.008Potgieter M., Bester J., Kell D.B., Pretorius E. The dormant blood microbiome in chronic, inflammatory diseases. FEMS Microbiol. Rev. 2015; 39(4): 567-91. DOI: http://doi.org/10.1093/femsre/fuv013