Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology49810.36233/0372-9311-2019-6-72-78ORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleDetection of enterotoxigenic strains Staphylococcus aureus, producing SEC and SEI, isolated in patients with pneumonia, sepsis and burnsОбнаружение энтеротоксигенных штаммов Staphylococcus aureus, продуцирующих SEС и SEI, выделенных у больных с пневмонией, сепсисом и ожогамиhttps://orcid.org/0000-0002-5111-7888FluerF. S.ФлуерФ. С.
Russian Federation

Fedor S. Fluer, Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher, Laboratory of Molecular Fundamentals of Pathogenicity, Staphylococcal Infections Group, Moscow, 123098, Russia

Флуер Федор Семенович, канд. биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории молекулярных основ патогенности, группы стафилококковых инфекций, 123098, г. Москва, Россия

fluerfs@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2344-8532PanovaYa. A.ПановаЯ. А.
Russian Federation

Moscow, 123098, Russia

123098, г. Москва, Россия

https://orcid.org/0000-0002-5519-5285AzanovaA. A.АзановаА. А.
Russian Federation

Moscow, 123098, Russia

123098, г. Москва, Россия

https://orcid.org/0000-0002-0160-7547MamychevaE. V.МамычеваЕ. В.
Russian Federation

Moscow, 123098, Russia

123098, г. Москва, Россия

Federal State Budgetary Institution «National Research Center for Epidemiology and Microbiology named after honorary academician N.F. Gamalei» of the Ministry of Health of the Russian FederationФГБУ «Национальный исследовательский центр эпидемиологии и микробиологии имени почётного академика Н.Ф. Гамалеи» Минздрава России1612201996672781512201915122019Copyright ©; 2019, Fluer F.S., Panova Y.A., Azanova A.A., Mamycheva E.V.Copyright ©; 2019, Флуер Ф.С., Панова Я.А., Азанова А.А., Мамычева Е.В.2019Fluer F.S., Panova Y.A., Azanova A.A., Mamycheva E.V.Флуер Ф.С., Панова Я.А., Азанова А.А., Мамычева Е.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/498

Aim. To identify the frequency of occurrence of staphylococcal enterotoxins of the SEC and SEI type produced by Staphylococcus aureus strains isolated from patients with different nosology. As you know, the infection process in them proceeds with severe intoxication without vomiting and intestinal disorders.

Materials and methods. 79 strains were studied (43 were isolated in case of pneumonia, 13 - in burns, 11 - in sepsis) S. aureus in the presence of SES and SEI using enzymelinked immunosorbent assay (ELISA).

Results. It was found that 48.3% of S. aureus strains isolated from patients with pneumonia produced SEC and 72.1% - SEI. The frequency of occurrence of S. aureus strains producing SEC and SEI isolated in patients with burn infections was 23.0 and 15.4%, respectively. 36.4% of staphylococcal strains isolated in patients with sepsis produced SEC, 45.5% - SEI.

Discussion. It was found that the proportion of S. aureus cultures producing SEC enterotoxins during sepsis is significantly higher than the strains producing SEB (5.4%) and much smaller than SEA (75.6%). A high percentage of SEI-positive strains was found compared to strains that produce the classic enterotoxins SEA, SEB and SEC isolated from pneumonia. In burn infections, the proportions of strains producing SEC and SEI were 15.4 and 23.0%, respectively, which is significantly lower than SEA (92.9%).

Conclusion. The data obtained indicate the need to identify staphylococcus strains that produce both classic and newly discovered enterotoxins, which are crucial virulence factors leading to lethal sepsis, infectious endocarditis and toxic shock syndrome to eliminate them.

Цель – выявить частоту встречаемости стафилококковых энтеротоксинов типа SEC и SEI, продуцируемых штаммами Staphylococcus aureus, выделенными от больных с различной нозологией. Как известно, инфекционный процесс у них протекает с выраженной интоксикацией без рвоты и кишечных расстройств.

Материалы и методы. Исследовано 79 штаммов (43 штамма выделенных при пневмонии, 13 – у ожоговых больных, 11 – при сепсисе) S. aureus на наличие SEС и SEI методом иммуноферментного анализа.

Результаты. Установлено, что 48,3% штаммов S. aureus, выделенных у больных пневмонией, продуцировали SEC и 72,1% – SEI. Частота встречаемости штаммов S. aureus, продуцирующих SEC и SEI, выделенных у больных при ожоговых инфекциях, составила 23,0 и 15,4% соответственно. 36,4% штаммов стафилококков, выделенных у больных с сепсисом, продуцировали SEC, 45,5% – SEI.

Обсуждение. Было выявлено, что доля культур S. aureus, продуцирующих энтеротоксины SEC, при сепсисе значительно выше, чем штаммов – продуцентов SEB (5,4%) и намного меньше, чем SEA (75,6%). Обнаружен высокий процент SEI-положительных штаммов по сравнению со штаммами, которые продуцируют классические энтеротоксины SEA, SEB и SEC, выделенными при пневмонии. При ожоговых инфекциях доли штаммов, продуцирующих SEC и SEI, составили 15,4 и 23,0% соответственно, что значительно ниже, чем SEA (92,9%).

Заключение. Полученные данные свидетельствуют о необходимости выявления штаммов стафилококков, продуцирующих как классические, так и вновь открытые энтеротоксины, которые являются решающими факторами вирулентности, приводящими к летальному сепсису, инфекционному эндокардиту и синдрому токсического шока, с целью их элиминации.

staphylococcusenterotoxinspneumoniasepsisburn infectionстафилококкэнтеротоксиныпневмониясепсисожоговая инфекцияReddy P.N., Srirama K., Dirisala V.R. An update on clinical burden, diagnostic tools, and therapeutic options of Staphylococcus aureus. Infect. Dis. (Auckl). 2017; 10: 1179916117703999. Doi: https://doi.org/10.1177/1179916117703999Fowler V.G. Jr., Olsen M.K., Corey G.R., Woods C.W., Cabell C.H., Reller L.B., et al. Clinical identifiers of complicated Staphylococcus aureus bacteremia. Arch. Intern. Med. 2003; 163(17): 2066-72. Doi: https://doi.org/10.1001/archinte.163.17.2066Тибекин А.Т., Салодовников Ю.П., Филатов Н.Н., Кобзеева О.Б., Ермоленко М.В., Артамонова Л.И. и др. Редкая эпидемиологическая вспышка острых кишечных инфекций среди взрослых. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1998; (6): 116-8.Рябиченко Е.В., Щегловитова О.Н., Бондаренко В.М., Езепчук Ю.В. Продукция медиаторов воспаления перитонеальными клетками мышей в условиях сочетанного воздействия стафилококкового энтеротоксина и липополисахарида. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1999; (6): 21-4.Tuffs S.W., Haeryfar S.M.M., McCormick J.K. Manipulation of Innate and Adaptive Immunity by Staphylococcal Superantigens. Pathogens. 2018; 7(2): 53. Doi: https://doi.org/10.3390/pathogens7020053Fraser J.D., Proft T. The bacterial superantigen and superantigen-like proteins. Immunol. Rev. 2008; 225(1): 226-43. Doi: https://doi.org/10.1111/j.1600-065X.2008.00681.xSalgado-Pabón W., Breshears L., Spaulding A.R., Merriman J.A., Stach C., Horswill A.R., et al. Superantigens Are Critical for Staphylococcus aureus Infective Endocarditis, Sepsis, and Acute Kidney Injury. mBio. 2013; 4(4): e00494-13. Doi: https://doi.org/10.1128/mBio.00494-13Newbould M.J., Malam J., Mcllurarry J.M., Morris J.A., Telford D.R., Barson A.J. Immunohistological localisation of staphylococcal toxic shock syndrome toxin (TSST-1) antigen in sudden infant death syndrome. J. Clin. Patol. 1989; 42(9): 935-9. Doi: https://doi.org/10.1136/jcp.42.9.935Bohach G.A., Schlievert P.M. Conservation of the biological active portions of staphylococcal enterotoxin C1 and C2. Infect. Immun. 1989; 57(7): 2249-52.Reiser R.F., Robbins R.N., Noleto A.L., Khoe G.P., Bergdoll M.S. Identification Purification and Some Physicochemical Properties of Staphylococcal enterotoxin C3. Infect. Immun. 1984; 45(3): 625-30.Schlievert P.M. Use of intravenous immunoglobulin in the treatment of staphylococcal and streptococcal toxic shock syndromes and related illnesses. J. Allergy Clin. Immunol. 2001; 108(4 Suppl.): 107-10. Doi: https://doi.org/10.1067/mai.2001.117820Hogevik H., Söderquist B., Tung H.S., Olaison L., Westberg A., Rydén C., et al. Virulence factors of Staphylococcus aureus strains causing infective endocarditis--a comparison with strains from skin infections. APMIS. 1998; 106(9): 901-8.Nienaber J.J., Sharma Kuinkel B.K., Clarke-Pearson M., Lamlertthon S., Park L., Rude T.H., et al. Methicillinsusceptible Staphylococcus aureus endocarditis isolates are associated with clonal complex 30 genotype and a distinct repertoire of enterotoxins and adhesins. J. Infect. Dis. 2011; 204(5): 704-13. Doi: https://doi.org/10.1093/infdis/jir389Флуер Ф.С., Вертиев Ю.В., Закатов В.Н. Разработка иммуноферментной тест-системы для определения стафилококкового энтеротоксина типа I. В кн.: Покровский В.И., ред. «Молекулярная диагностика 2010»: Сборник трудов VII всероссийской научно-практической конференции с международным участием. Том 3. М.; 2010: 437-9.Флуер Ф.С., Прохоров В.Я., Веснина А.Ф., Акатов А.К. Иммуноферментная тест-система для определения стафилококковых энтеротоксинов типа С. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2002; (6): 65-8.Флуер Ф.С., Прохоров В.Я., Бондаренко В.М., Дмитренко О.А., Лашенкова Н.Н., Меньшикова Е.Д. и др. Частота выделения энтеротоксигенных стафилококков среди больных сепсисом, пневмонией и ожогами. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2005; (5): 3-6.Wisplinghoff H., Bischoff T., Tallent S.M., Seifert H., Wenzel R.P., Edmond M.B. Nosocomial bloodstream infections in US hospitals: analysis of 24,179 cases from a prospective nationwide surveillance study. Clin. Infect. Dis. 2004; 39(3): 309-17. Doi: https://doi.org/10.1086/421946Shorr A.F., Tabak Y.P., Killian A.D., Gupta V., Liu L.Z., Kollef M.H. Healthcare-associated bloodstream infection: a distinct entity? Insights from a large U.S. database. Crit. Care Med. 2006; 34(10): 2588-95. Doi: https://doi.org/10.1097/01.CCM.0000239121.09533.09Hogan S., Zapotoczna M., Stevens N.T., Humphreys H., O’Gara J.P., O’Neill E. Eradication of Staphylococcus aureus catheter-related biofilm infections using ML:8 and Citrox. Antimicrob. Agents Chemother. 2016; 60(10): 5968-75. Doi: https://doi.org/10.1128/AAC.00910-16Hogan S., Zapotoczna M., Stevens N.T., Humphreys H., O’Gara J.P., O’Neill E. In vitro approach for identification of the most effective agents for antimicrobial lock therapy in the treatment of intravascular catheter-related infections caused by Staphylococcus aureus. Antimicrob. Agents Chemother. 2016; 60(5): 2923-31. Doi: https://doi.org/10.1128/AAC.02885-15Kim E.Y., Saunders P., Yousefzadeh N. Usefulness of anti-infective lock solutions for catheter-related bloodstream infections. Mt. Sinai J. Med. 2010; 77(5): 549-58. Doi: https://doi.org/10.1002/msj.20213Liu H., Shukla Sh., Vera-González N., Tharmalingam N., Mylonakis El., Beth Burgwyn Fuchs, et al. Auranofin Releasing Antibacterial and Antibiofilm Polyurethane Intravascular Catheter Coatings. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2019; 9: 37. Doi: https://doi.org/10.3389/fcimb.2019.00037Kah B.C., Becker K., Loffler B. Clinical significance and pathogenesis of staphylococcal small colony variants in persistent infections. Clin. Microbiol. Rev. 2016; 29(2): 401-27. Doi: https://doi.org/10.1128/CMR.00069-15Seifert H., Wisplinghoff H., Schnabel P., von Eiff C. Small Colony Variants of Staphylococcus aureus and Pacemaker-related Infection. Emerg. Infect. Dis. 2003; 9(10): 1316-8. Doi: https://doi.org/10.3201/eid0910.0302000Proctor R.A., von Eiff C., Kahl B.C., Becker K., McNamara P., Herrmann M., et al. Small colony variants: a pathogenic form of bacteria that facilitates persistent and recurrent infections. Nat. Rev. Microbiol. 2006; 4(4): 295-305. Doi: https://doi.org/10.1038/nrmicro1384Boucher H.W., Corey G.R. Epidemiology of methicillin-resistant Staphylococcus aureus. Clin. Infect. Dis. 2008; 46(Suppl. 5): 344-9. Doi: https://doi.org/10.1086/533590