Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology1915410.36233/0372-9311-879YVTKPMORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleMolecular genetic characterization of Streptococcus pyogenes isolates from pediatric patients in multidisciplinary hospitals in MoscowМолекулярно-генетическая характеристика Streptococcus pyogenes, выделенных от детей многопрофильных стационаров города Москвыhttps://orcid.org/0000-0003-2003-4171NikitinNikita V.НикитинНикита Вячеславович
Russian Federation

assistant, Department of epidemiology and evidence-based medicine

ассистент каф. эпидемиологии и доказательной медицины

nekel358@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-6997-7598GlushkovaEkaterina V.ГлушковаЕкатерина Владимировна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Associate Professor, Department of epidemiology and evidence-based medicine

канд. мед. наук, доцент каф. эпидемиологии и доказательной медицины

ekaterina-1801@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2498-5292MorozovaOlga A.МорозоваОльга Алексеевна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Head, Interclinical bacteriology laboratory, Clinical Center

канд. мед. наук, зав. межклинической бактериологической лабораторией

molgalex@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2829-5117KhokhlovaOlga E.ХохловаОльга Евгеньевна
Russian Federation

Dr. Sci. (Biol.), Associate Professor, chief researcher, Department of molecular microbiology

д-р биол. наук, доцент, г. н. с. отд. молекулярной микробиологии

khokhlovaol@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2006-9131KartsevNikolay N.КарцевНиколай Николаевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Deputy director for laboratory activities, leading researcher, Department of molecular microbiology

канд. мед. наук, зам. директора по лабораторной деятельности, в. н. с. отд. молекулярной микробиологии

kartsev@obolensk.orghttps://orcid.org/0000-0001-8529-8405SizovaAnzhelika A.СизоваАнжелика Александровна
Russian Federation

junior researcher, Department of culture collections

м. н. с. отд. коллекционных культур

sizova1508@gmail.comhttps://orcid.org/0009-0009-0422-0776SamarinaOlga Yu.СамаринаОльга Юрьевна
Russian Federation

bacteriologist, Laboratory diagnostics department

врач-бактериолог лабораторно-диагностического отделения

samarinaoy@zdrav.mos.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6373-2987SakharovaAlisa A.СахароваАлиса Азизовна
Russian Federation

pediatrician, Head, 3rd Infectious diseases department

врач-педиатр, зав. 3-м инфекционным отделением

79055401482@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9087-1656KorsunskiyAnatoly A.КорсунскийАнатолий Александрович
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Professor, Head, Department of pediatrics and pediatric infectious diseases, Faculty of pediatrics, President

д-р мед. наук, профессор, зав. каф. педиатрии и детских инфекционных болезней педиатрического факультета, президент

korsunskiy_a_a@staff.sechenov.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0170-6975TsvetkovaIrina A.ЦветковаИрина Анатольевна
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), junior researcher

канд. биол. наук, м. н. с.

i.tsvetik@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-9137-9551FursovMikhail V.ФурсовМихаил Васильевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), senior researcher, Department of culture collections

канд. биол. наук, с. н. с. отд. коллекционных культур

fursov@obolensk.orghttps://orcid.org/0009-0001-0419-9841RybalkoDaria S.РыбалкоДарья Сергеевна
Russian Federation

research laboratory assistant

лаборант-исследователь

rybalkodarya@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1078-4585DyatlovIvan A.ДятловИван Алексеевич
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Professor, Academician of the Russian Academy of Sciences, Director

д-р мед. наук, профессор, академик РАН, директор

dyatlov@obolensk.orghttps://orcid.org/0000-0002-6446-2744BrikoNikolay I.БрикоНиколай Иванович
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Professor, Academician of the Russian Academy of Sciences, Head, Department of epidemiology and evidence-based medicine, F.F. Erisman Institute of Public Health

д-р мед. наук, профессор, академик РАН, зав. каф. эпидемиологии и доказательной медицины Института общественного здоровья им. Ф.Ф. Эрисмана

nbrico@mail.ruI.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)ФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет имени И.М. Сеченова» Минздрава России (Сеченовский Университет)State Research Center for Applied Microbiology and BiotechnologyФБУН «Государственный научный центр прикладной микробиологии и биотехнологии» РоспотребнадзораSperansky Children’s City Clinical Hospital No. 9ГБУЗ «Детская городская клиническая больница № 9 им. Г.Н. Сперанского» ДЗМFederal Scientific and Clinical Center for Infectious DiseasesФГБУ «Федеральный научно-клинический центр инфекционных болезней» ФМБА02102026103448449431052026Copyright ©; 2026, Nikitin N.V., Glushkova E.V., Morozova O.A., Khokhlova O.E., Kartsev N.N., Sizova A.A., Samarina O.Y., Sakharova A.A., Korsunskiy A.A., Tsvetkova I.A., Fursov M.V., Rybalko D.S., Dyatlov I.A., Briko N.I.Copyright ©; 2026, Никитин Н.В., Глушкова Е.В., Морозова О.А., Хохлова О.Е., Карцев Н.Н., Сизова А.А., Самарина О.Ю., Сахарова А.А., Корсунский А.А., Цветкова И.А., Фурсов М.В., Рыбалко Д.С., Дятлов И.А., Брико Н.И.2026Nikitin N.V., Glushkova E.V., Morozova O.A., Khokhlova O.E., Kartsev N.N., Sizova A.A., Samarina O.Y., Sakharova A.A., Korsunskiy A.A., Tsvetkova I.A., Fursov M.V., Rybalko D.S., Dyatlov I.A., Briko N.I.Никитин Н.В., Глушкова Е.В., Морозова О.А., Хохлова О.Е., Карцев Н.Н., Сизова А.А., Самарина О.Ю., Сахарова А.А., Корсунский А.А., Цветкова И.А., Фурсов М.В., Рыбалко Д.С., Дятлов И.А., Брико Н.И.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/19154

Background. Streptococcus pyogenes (group A streptococcus, GAS) is a significant human bacterial pathogen causing a wide range of diseases, from upper respiratory tract infections to severe invasive forms. The increase in incidence in the post-COVID-19 period and the spread of hypervirulent clonal lineages, including M1UK (emm1 genotype), highlight the need for molecular genetic surveillance.

Aim. To characterize the clonal structure, virulome and resistome of S. pyogenes strains isolated from hospitalized children and to assess their phenotypic antimicrobial susceptibility.

Materials and methods. A total of 67 S. pyogenes strains isolated in 2023–2024 from hospitalized patients aged 0–17 years were studied. Identification was performed by MALDI-TOF mass spectrometry. Antimicrobial susceptibility testing was carried out by serial dilution methods. Whole-genome sequencing, genome assembly were performed. Bioinformatic analysis included emm typing, multilocus sequence typing, detection of virulence and antimicrobial resistance genes, and phylogenetic analysis.

Results. Fourteen emm types and 19 sequence types were identified. The predominant clonal lineages were emm6/ST382 (16.4%), emm2/ST55 (14.9%), emm3/ST15 and emm75/ST49 (10.4% each). A strong association between emm and sequence types was observed (p < 0.001; Cramer's V = 1.0). One strain of the M1UK lineage was identified among emm1/ST28 isolates. The virulence genes sagA, slo, mf/spd and speB were detected in all strains, while hylP was found in 86.6%. Among superantigen genes, speG (89.6%) and speC (68.7%) were most frequent. All strains were susceptible to β-lactams, clindamycin, linezolid, vancomycin. Resistance to erythromycin and tetracycline was detected in 4.5% and 14.9% of strains, respectively, and was predominantly associated with the mef(A)/msr(D) and tetM genes.

Conclusion. S. pyogenes strains isolated from hospitalized children are characterized by genetic heterogeneity, a pronounced clonal structure, and genotype-specific distribution of superantigen genes. The results confirm the importance of whole-genome sequencing for monitoring the clonal structure, virulome and resistome of S. pyogenes within molecular epidemiological surveillance of GAS infections.

Введение. Streptococcus pyogenes (стрептококк группы А, СГА) является значимым бактериальным патогеном человека, вызывающим широкий спектр заболеваний — от инфекций верхних дыхательных путей до тяжёлых инвазивных форм. Рост заболеваемости в постпандемический период COVID-19 и распространение гипервирулентных клональных линий, включая M1UK (генотип emm1), определяют необходимость молекулярно-генетического мониторинга.

Цель исследования — дать характеристику клональной структуры, вирулома и резистома штаммов СГА, выделенных от госпитализированных детей, оценить их фенотипическую чувствительность к антимикробным препаратам.

Материалы и методы. Исследовано 67 штаммов СГА, выделенных в 2023–2024 гг. от госпитализированных пациентов детского возраста 0–17 лет. Идентификацию возбудителя проводили методом MALDI-TOF масс-спектрометрии. Методом серийных разведений определяли чувствительность к антимикробным препаратам. Выполняли полногеномное секвенирование, сборку геномов. Биоинформатический анализ включал emm-типирование, MLST-типирование, выявление генов вирулентности и антибиотикорезистентности, филогенетический анализ.

Результаты. Выявлено 14 emm-типов и 19 сиквенс-типов. Доминировали клональные линии emm6/ST382 (16,4%), emm2/ST55 (14,9%), emm3/ST15 и emm75/ST49 (по 10,4%). Установлена выраженная связь между emm- и сиквенс-типами (p < 0,001; V Крамера = 1,0). Среди штаммов emm1/ST28 выявлен один представитель линии M1UK. Гены sagA, slo, mf/spd и speB обнаружены у всех штаммов, hylP — у 86,6%. Среди генов суперантигенов наиболее часто выявлялись speG (89,6%) и speC (68,7%). Все штаммы сохраняли чувствительность к β-лактамам, клиндамицину, линезолиду, ванкомицину. Устойчивость к эритромицину и тетрациклину выявлена у 4,5 и 11,9% штаммов соответственно и была преимущественно ассоциирована с генами mef(A)/msr(D) и tetM.

Заключение. Штаммы СГА, выделенные от госпитализированных детей, характеризовались генетической гетерогенностью, выраженной клональной структурой и генотип-специфичным распределением генов суперантигенов. Полученные данные подтверждают значимость полногеномного секвенирования для мониторинга клональной структуры, вирулома и резистома СГА в системе молекулярно-генетического надзора за СГА-инфекцией.

Streptococcus pyogeneswhole genome sequencingemm typesmultilocus sequence typingvirulence determinantsantibiotic resistanceStreptococcus pyogenesполногеномное секвенированиеemm-типыMLSTдетерминанты вирулентностиантибиотикорезистентностьПравительство РФGovernment of the Russian Federation141-00105-26-01The work was carried out within the framework of State Assignment No. 141-00105-26-01 “Industry research program of Rospotrebnadzor for 2026-2030.”Работа выполнена в рамках Госзадания № 141-00105-26-01 «Отраслевая научно-исследовательская программа Роспотребнадзора на 2026-2030 гг.»Покровский В.И., Брико Н.И., Ряпис Л.А. Стрептококки и стрептококкозы. М.;2006. Pokrovsky V.I., Briko N.I., Ryapis L.A. Streptococcus and Streptococcosis. Moscow;2006. EDN: https://elibrary.ru/qlnthnCarapetis J.R., Steer A.C., Mulholland E.K., Weber M. The global burden of group A streptococcal diseases. Lancet Infect. Dis. 2005;5(11):685–94. DOI: https://doi.org/10.1016/S1473-3099(05)70267-XGolden A.R., Griffith A., Tyrrell G.J., et al. Invasive group A Streptococcus hypervirulent M1UK clone, Canada, 2018–2023. Emerging Infectious Diseases. 2024;30(11):2409–2413. DOI: https://doi.org/10.3201/eid3011.241068 EDN: https://elibrary.ru/hbrowiГлушкова Е.В., Бражников А.Ю., Краснова С.В. и др. Клинико-эпидемиологическая характеристика скарлатины в России. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2023;22(3): 14–25. Glushkova E.V., Brazhnikov A.Y., Krasnova S.V., et al. Clinical and epidemiological characteristics of scarlet fever in Russia. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2023; 22(3):14–25. DOI: https://doi.org/10.31631/2073-3046-2023-22-3-14-25 EDN: https://elibrary.ru/mrogbqБрико Н.И., Никитин Н.В., Глушкова Е.В. и др. Клинические проявления скарлатины у детей в мегаполисе на современном этапе. Российский медицинский журнал. 2024;30(4):336–47. Briko N.I., Nikitin N.V., Glushkova E.V., et al. Clinical manifestations of scarlet fever in children in the megalopolis at the present stage. Russian Medicine. 2024;30(4):336–47. DOI: https://doi.org/10.17816/medjrf630935 EDN: https://elibrary.ru/kzxdphJespersen M.G., Lacey J.A., Tong S.Y.C., Davies M.R. Global genomic epidemiology of Streptococcus pyogenes. Infect. Genet. Evol. 2020;86:104609. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2020.104609 EDN: https://elibrary.ru/ztypkkArcari G., Colombini L., Castelli M., et al. Global spread of Streptococcus pyogenes: a genomics-supported narrative review. FEMS Microbiol. Rev. 2025;49:fuaf058. DOI: https://doi.org/10.1093/femsre/fuaf058 EDN: https://elibrary.ru/crkxtsLi H., Zhou L., Zhao Y., et al. Epidemiological analysis of Group A streptococcus infection diseases among children in Beijing during the COVID-19 pandemic. BMC Pediatr. 2023;23(1):76. DOI: https://doi.org/10.1186/s12887-023-03885-7 EDN: https://elibrary.ru/msxqijBellés-Bellés A., Prim N., Mormeneo-Bayo S., et al. Changes in Group A Streptococcus emm types associated with invasive infections in adults, Spain, 2023. Emerg. Infect. Dis. 2023;29(11):2390–2. DOI: https://doi.org/10.3201/eid2911.230857Davies M.A., de Gier B., Guy R.L., et al. Streptococcus pyogenes emm type 3.93 emergence, the Netherlands and England. Emerg. Infect. Dis. 2025;31(2):229–36. DOI: https://doi.org/10.3201/eid3102.240880 EDN: https://elibrary.ru/bhffltJohannesen T.B., Munkstrup C., Edslev S.M., et al. Increase in invasive group A streptococcal infections and emergence of a novel rapidly expanding sub-lineage of the virulent Streptococcus pyogenes M1 clone, Denmark, 2023. Euro Surveill. 2023;28(26):2300291. DOI: https://doi.org/10.2807/1560-7917.ES.2023.28.26.2300291 EDN: https://elibrary.ru/tiexvmEnright M.C., Spratt B.G., Kalia A., et al. Multilocus sequence typing of Streptococcus pyogenes and relationships between emm type and clone. Infect. Immun. 2001;69(4):2416–27. DOI: https://doi.org/10.1128/IAI.69.4.2416-2427.2001 EDN: https://elibrary.ru/lvbgfpVieira A., Wan Y., Ryan Y., et al. Rapid expansion and international spread of M1UK in the post-pandemic UK upsurge of Streptococcus pyogenes. Nat. Commun. 2024;15(1):3916. DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-024-47929-7 EDN: https://elibrary.ru/aeweerUjiie M. Emerging trends in Streptococcal toxic shock syndrome, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2025;31(4):847–9. DOI: https://doi.org/10.3201/eid3104.241076 EDN: https://elibrary.ru/rdgupcBrouwer S., Rivera-Hernandez T., Curren B.F., et al. Pathogenesis, epidemiology and control of Group A Streptococcus infection. Nat. Rev. Microbiol. 2023;21(7):431–47. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-023-00865-7 EDN: https://elibrary.ru/skdncrSiemens N., Lütticken R. Streptococcus pyogenes («Group A Streptococcus»), a highly adapted human pathogen-potential implications of its virulence regulation for epidemiology and disease management. Pathogens. 2021;10(6):776. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens10060776 EDN: https://elibrary.ru/ojzzzgGoldberg-Bockhorn E., Hagemann B., Furitsch M., Hoffmann T.K. Invasive group A Streptococcal infections in Europe after the COVID-19 pandemic. Dtsch. Arztebl. Int. 2024;121(20):673–80. DOI: https://doi.org/10.3238/arztebl.m2024.0127 EDN: https://elibrary.ru/xclkqbWalker M.J., Barnett T.C., McArthur J.D., et al. Disease manifestations and pathogenic mechanisms of Group A Streptococcus. Clin. Microbiol. Rev. 2014;27(2):264–301. DOI: https://doi.org/10.1128/CMR.00101-13 EDN: https://elibrary.ru/spnchjKuo C.F., Lin Y.S., Chuang W.J., et al. Degradation of complement 3 by Streptococcal pyrogenic exotoxin B inhibits complement activation and neutrophil opsonophagocytosis. Infect. Immun. 2008;76(3):1163–9. DOI: https://doi.org/10.1128/IAI.01116-07Berman H.F., Tartof S.Y., Reis J.N., et al. Distribution of superantigens in group A streptococcal isolates from Salvador, Brazil. BMC Infect. Dis. 2014;14:294. DOI: https://doi.org/10.1186/1471-2334-14-294 EDN: https://elibrary.ru/uvhxuxImöhl M., Fitzner C., Perniciaro S., van der Linden M. Epidemiology and distribution of superantigens among invasive Streptococcus pyogenes in Germany, 2009–2014. PLoS One. 2017;12(7):e0180757. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0180757Vannice K.S., Ricaldi J., Nanduri S., et al. Streptococcus pyogenes pbp2x mutation confers reduced susceptibility to β-lactam antibiotics. Clin. Infect. Dis. 2020;71(1):201–4. DOI: https://doi.org/10.1093/cid/ciz1000Chancey S.T., Bai X., Kumar N., et al. Transcriptional attenuation controls macrolide inducible efflux and resistance in Streptococcus pneumoniae and in other Gram-positive bacteria containing mef/mel(msr(D)) elements. PLoS One. 2015;10(2):e0116254. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0116254Berbel D., González-Díaz A., López de Egea G., et al. An overview of macrolide resistance in streptococci: prevalence, mobile elements and dynamics. Microorganisms. 2022;10(12):2316. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms10122316 EDN: https://elibrary.ru/ggjbgiGergova R., Boyanov V., Muhtarova A., Alexandrova A. A review of the impact of streptococcal infections and antimicrobial resistance on human health. Antibiotics (Basel). 2024;13(4):360. DOI: https://doi.org/10.3390/antibiotics13040360 EDN: https://elibrary.ru/uwrjkgСостояние антибиотикорезистентности бактериальных возбудителей инфекций человека в Российской Федерации. Аналитический отчет 2025: КМАХ, Т. 28, Приложение 1. Смоленск; 2026. The state of antibiotic resistance of bacterial pathogens of human infections in the Russian Federation. Analytical Report 2025: CMAX, Vol. 28, Appendix 1. Smolensk; 2026.Dundar D., Sayan M., Tamer G.S. Macrolide and tetracycline resistance and emm type distribution of Streptococcus pyogenes isolates recovered from Turkish patients. Microb. Drug Resist. 2010;16(4):279–84. DOI: https://doi.org/10.1089/mdr.2010.0021Брико Н.И., Глушкова Е.В., Клейменов Д.А. и др. Чувствительность к антибиотикам и молекулярно-генетические свойства штаммов Streptococcus pyogenes. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017;94(3):19–26. Briko S.I., Glushkova E.V., Kleymenov D.A., et al. Antibiotic susceptibility and molecular properties of strain Streptococcus pyogenes from patients with soft tissue infections and angina. Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology. 2017;94(3):19–26. DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2017-3-19-26 EDN: https://elibrary.ru/yrzdjk