Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology1893810.36233/0372-9311-753FFLKVSORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleFeatures of the upper respiratory tract microbiota in bacterial carriage of Streptococcus pneumoniae in patients with metabolic syndromeОсобенности микробиоты верхних дыхательных путей при бактерионосительстве Streptococcus pneumoniae у больных c метаболическим синдромомhttps://orcid.org/0009-0006-5483-1784StarikovaValeria A.СтариковаВалерия Андреевна
Russian Federation

Assistant Professor, Department of infectious diseases with epidemiology

ассистент каф. инфекционных болезней с эпидемиологией

v.a.starikova@samsmu.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6177-8487KonstantinovDmitry Yu.КонстантиновДмитрий Юрьевич
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Head, Department of infectious diseases with epidemiology

д-р мед. наук, зав. каф. инфекционных болезней с эпидемиологией

d.u.konstantinov@samsmu.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6022-0983KonstantinovaElena A.КонстантиноваЕлена Александровна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), Associate Professor, Department of infectious diseases with epidemiology

канд. мед. наук, доцент каф. инфекционных болезней с эпидемиологией

e.a.konstantinova@samsmu.ruSamara State Medical UniversityФГБОУ ВО «Самарский государственный медицинский университет» Минздрава России130320261031869226092025Copyright ©; 2026, Starikova V.A., Konstantinov D.Y., Konstantinova E.A.Copyright ©; 2026, Старикова В.А., Константинов Д.Ю., Константинова Е.А.2026Starikova V.A., Konstantinov D.Y., Konstantinova E.A.Старикова В.А., Константинов Д.Ю., Константинова Е.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/18938

Introduction. The human upper respiratory tract represents a complex ecosystem in dynamic equilibrium with its microbiota. Homeostasis of this system is maintained by multiple factors, including competitive interactions among microorganisms. Disruption of this balance by external or internal factors can lead to dysbiosis, increasing the risk of respiratory and systemic diseases.

Aim. To study the effect of metabolic syndrome in carriers of Streptococcus pneumoniae on the composition of the upper respiratory tract microbiota community.

Materials and methods. A prospective case-control study was conducted, involving 171 S. pneumoniae carriers, of which 118 patients had metabolic syndrome (MetS) and 53 comprised the control group.

Results. It was found that in the presence of MetS, the proportion of individuals with a high degree of nasopharyngeal bacterial colonization was significantly higher (43.2% vs. 15.0%, p < 0.001). The nasopharyngeal microbiota of patients with MetS was characterized by a decreased abundance of commensal taxa Corynebacterium accolens and Dolosigranulum pigrum alongside an increased proportion of opportunistic microorganisms (Haemophilus parainfluenzae, Moraxella catarrhalis, Staphylococcus aureus). In the oropharynx of patients with MetS, a shift towards increased abundance of Gram-negative bacteria (Neisseria subflava, H. parainfluenzae) and opportunistic species (Fusobacterium nucleatum) was observed.

Conclusion. The obtained results demonstrate a link between metabolic disorders and dysbiotic changes in the respiratory tract microbial community and highlight the necessity of considering MetS when developing preventive strategies against pneumococcal infections.

Введение. Верхние дыхательные пути человека представляют собой сложную экосистему, находящуюся в динамическом равновесии с микробиотой. Гомеостаз этой системы обеспечивается множеством факторов, включая конкурентные взаимодействия между микроорганизмами. Нарушение этого баланса, вызванное внешними или внутренними факторами, может приводить к дисбиозу, повышая риск респираторных и системных заболеваний.

Цель исследования — изучить влияние метаболического синдрома (МС) у бактерионосителей Streptococcus pneumoniae на состав сообщества микробиоты верхних дыхательных путей.

Материалы и методы. Проведено проспективное исследование типа «случай–контроль», включившее 171 бактерионосителя S. pneumoniae, из которых 118 пациентов имели МС, а 53 — составляли контрольную группу.

Результаты. Установлено, что при МС доля лиц с высокой степенью бактериальной колонизации носоглотки значительно выше (43,2% против 15,0%; p < 0,001). Микробиота носоглотки у пациентов с МС характеризовалась снижением обилия комменсальных таксонов Corynebacterium accolens и Dolosigranulum pigrum при одновременном увеличении доли условно-патогенных микроорганизмов (Haemophilus parainfluenzae, Moraxella catarrhalis, Staphylococcus aureus). В ротоглотке у пациентов с МС отмечено смещение в сторону повышения обилия грамотрицательных бактерий (Neisseria subflava, H. parainfluenzae) и условно-патогенных видов (Fusobacterium nucleatum).

Заключение. Полученные результаты демонстрируют связь метаболических нарушений с дисбиотическими изменениями микробного сообщества дыхательных путей и подчёркивают необходимость учёта МС при разработке профилактических стратегий против пневмококковых инфекций.

Streptococcus pneumoniaemetabolic syndromeupper respiratory tract microbiotabacterial colonizationdysbiosisStreptococcus pneumoniaeметаболический синдроммикробиота верхних дыхательных путейбактериальная колонизациядисбиозЛопатин А.С., Азизов И.С., Козлов Р.С. Микробиом полости носа и околоносовых пазух в норме и при патологии. Часть I. Российская ринология. 2021;29(1):23–30. Lopatin A.S., Azizov I.S., Kozlov R.S. Microbiome of the nasal cavity and the paranasal sinuses in health and disease (literature review). Part I. Russian Rhinology. 2021;29(1):23–30. DOI: https://doi.org/10.17116/rosrino20212901123 EDN: https://elibrary.ru/xdzdkbKumpitsch C., Koskinen K., Schöpf V., Moissl-Eichinger C. The microbiome of the upper respiratory tract in health and disease. BMC Biol. 2019;17(1):87. DOI: https://doi.org/10.1186/s12915-019-0703-zSethi S., Murphy T.F. Infection in the pathogenesis and course of chronic obstructive pulmonary disease. N. Engl. J. Med. 2008;359(22):2355–65. DOI: https://doi.org/10.1056/nejmra0800353Belkaid Y., Harrison O.J. Homeostatic immunity and the microbiota. Immunity. 2017;46(4):562–76. DOI: https://doi.org/10.1016/j.immuni.2017.04.008Шахматова А.А., Шитова И.А., Антонова Е.И. Микробиом респираторного тракта при острых респираторных заболеваниях. В кн.: Фундаментальные и прикладные исследования по приоритетным направлениям биоэкологии и биотехнологии: материалы VI Всероссийской научно-практической конференции с международным участием. Чебоксары;2023:90–8. Shakhmatova A.A., Shitova I.A., Antonova E.I. Microbiome of the respiratory tract in acute respiratory diseases. In: Fundamental and Applied Research in Priority Areas of Bioecology and Biotechnology: Proceedings of the VI All-Russian Scientific and Practical Conference with International participation. Cheboksary;2023:90–8. DOI: https://doi.org/10.31483/r-107071 EDN: https://elibrary.ru/syisekСтарикова Е.В., Галеева Ю.С., Ильина Е.Н. Роль микробиома верхних дыхательных путей в здоровье человека: барьерная функция. Пульмонология. 2022;32(6):876–84. Starikova E.V., Galeeva Yu.S., Il'ina E.N. The upper respiratory tract microbiome and its role in human health: barrier function. Pulmonologiya. 2022;32(6):876–84. DOI: https://doi.org/10.18093/0869-0189-2022-32-6-876-884 EDN: https://elibrary.ru/kxisyaSelva L., Viana D., Regev-Yochay G., et al. Killing niche competitors by remote-control bacteriophage induction. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2009;106(4):1234–8. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.0809600106Bassis C.M., Tang A.L., Young V.B., Pynnonen M.A. The nasal cavity microbiota of healthy adults. Microbiome. 2014;2:27. DOI: https://doi.org/10.1186/2049-2618-2-27Иванова А.А., Передерий А.А., Попенко А.С. и др. Характеристика микробиома верхних дыхательных путей больных острыми респираторными инфекциями по данным секвенирования гена 16S рРНК. Учёные записки Первого Санкт-Петербургского государственного медицинского университета имени академика И.П. Павлова. 2024;31(4):19–26. Ivanova A.A., Perederiy A.A., Popenko A.S., et al. Characterization of the upper respiratory tract microbiome of patients with acute respiratory infections by 16S rRNA sequencing. The Scientific Notes of the Pavlov University. 2024;31(4):19–26. DOI: https://doi.org/10.24884/1607-4181-2024-31-4-19-26Bogaert D., De Groot R., Hermans P.W. Streptococcus pneumoniae colonisation: the key to pneumococcal disease. Lancet Infect. Dis. 2004;4(3):144–54. DOI: https://doi.org/10.1016/S1473-3099(04)00938-7Narciso A.R., Dookie R., Nannapaneni P., et al. Streptococcus pneumoniae epidemiology, pathogenesis and control. Nat. Rev. Microbiol. 2025;23(4):256–71. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-024-01116-zБрико Н.И., Коршунов В.А., Ломоносов К.С. Пневмококковая инфекция в Российской Федерации: состояние проблемы. Вестник Российской академии медицинских наук. 2021;76(1):28–42. Briko N.I., Korshunov V.A., Lomonosov K.S. Pneumococcal infection in Russia: state of the issue. Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2021;76(1):28–42. DOI: https://doi.org/10.15690/vramn1404 EDN: https://elibrary.ru/hxbifkNarciso A.R., Dookie R., Nannapaneni P., et al. Streptococcus pneumoniae epidemiology, pathogenesis and control. Nat. Rev. Microbiol. 2025;23(4):256–71. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-024-01116-zDiaz-Diaz A., Bunsow E., Garcia-Maurino C., et al. Nasopharyngeal codetection of Haemophilus influenzae and Streptococcus pneumoniae shapes respiratory syncytial virus disease outcomes in children. J. Infect. Dis. 2022;225(5):912–23. DOI: https://doi.org/10.1093/infdis/jiab481Fasching C.E., Grossman T., Corthésy B., et al. Impact of the molecular form of immunoglobulin A on functional activity in defense against Streptococcus pneumoniae. Infect. Immun. 2007;75(1):01758–06. DOI: https://doi.org/10.1128/IAI.01758-06Hales C., Burnet L., Coombs M., et al. Obesity, leptin and host defence of Streptococcus pneumoniae: the case for more human research. Eur. Respir. Rev. 2022;31(165):220055. DOI: https://doi.org/10.1183/16000617.0055-2022Silverii G.A., Gabutti G., Tafuri S., et al. Diabetes as a risk factor for pneumococcal disease and severe related outcomes and efficacy/effectiveness of vaccination in diabetic population. Results from meta-analysis of observational studies. Acta Diabetol. 2024;61(8):1029–39. DOI: https://doi.org/10.1007/s00592-024-02282-5Krznarić J., Vince A. The role of non-alcoholic fatty liver disease in infections. Life (Basel). 2022;12(12):2052. DOI: https://doi.org/10.3390/life12122052Acierno C., Nevola R., Barletta F., et al. Multidrug-resistant infections and metabolic syndrome: an overlooked bidirectional relationship. Biomedicines. 2025;13(6):1343. DOI: https://doi.org/10.3390/biomedicines13061343Prince Y., Davison G.M., Davids S.F.G., et al. The relationship between the oral microbiota and metabolic syndrome. Biomedicines. 2023;11(1):3. DOI: https://doi.org/10.3390/biomedicines11010003Quinn-Bohmann N., Freixas-Coutin J.A., Seo J., et al. Meta-analysis of the human upper respiratory tract microbiome reveals robust taxonomic associations with health and disease. BMC Biol. 2024;22(1):93. DOI: https://doi.org/10.1186/s12915-024-01890-5Wolter N., Tempia S., Cohen C., et al. High nasopharyngeal pneumococcal density, increased by viral coinfection, is associated with invasive pneumococcal pneumonia. J. Infect. Dis. 2014;210(10):1649–57. DOI: https://doi.org/10.1093/infdis/jiu326Sutcliffe C.G., Grant L.R., Cloessner E., et al. Association of laboratory methods, colonization density, and age with detection of Streptococcus pneumoniae in the nasopharynx. Am. J. Epidemiol. 2019;188(12):2110–9. DOI: https://doi.org/10.1093/aje/kwz191Cilloniz C., Torres A. Diabetes mellitus and pneumococcal pneumonia. Diagnostics (Basel). 2024;14(8):859. DOI: https://doi.org/10.3390/diagnostics14080859Bomar L., Brugger S.D., Yost B.H., et al. Corynebacterium accolens releases antipneumococcal free fatty acids from human nostril and skin surface triacylglycerols. mBio. 2016;7(1):e01725–15. DOI: https://doi.org/10.1128/mBio.01725-15Kommerein N., Stumpp N.S., Müsken M., et al. Fusobacterium nucleatum and Candida albicans interact in biofilms and regulate virulence via quorum sensing. Front. Microbiol. 2020;11:271. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00271Bor B., Cen L., Agnello M., et al. Morphological and physiological changes induced by contact-dependent interaction between Candida albicans and Fusobacterium nucleatum. Sci. Rep. 2016;6:27956. DOI: https://doi.org/10.1038/srep27956Tilg H., Moschen A.R., Roden M. NAFLD and diabetes mellitus. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2017;14(1):32–42. DOI: https://doi.org/10.1038/nrgastro.2016.147