Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology1892310.36233/0372-9311-679UUUAQFORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleCharacteristics of salmonellosis pathogens circulating in Primorsky Krai before and during the COVID-19 pandemicХарактеристика возбудителей сальмонеллёзов, циркулирующих в Приморском крае до и во время пандемии COVID-19https://orcid.org/0000-0001-5725-830XPokazeevaYulia N.ПоказееваЮлия Николаевна
Russian Federation

Junior researcher, Laboratory of intestinal infections, G.P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, assistant, Department of normal and pathological physiology, Pacific Medical University

м. н. с. лаб. кишечных инфекций НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г.П. Сомова Роспотребнадзора, ассистент каф. нормальной и патологической физиологии Тихоокеанского медицинского университета

pokazeeva_ylia@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0002-1095-7968SemeykinaLyubov M.СемейкинаЛюбовь Михайловна
Russian Federation

Postgraduate student, G.P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Deputy head, Epidemiology department, Center for Hygiene and Epidemiology in Primorsky Krai

аспирант НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г.П. Сомова Роспотребнадзора, зам. зав. отделом эпидемиологии Центра гигиены и эпидемиологии в Приморском крае

pokazeeva_ylia@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7008-3804YakovlevAnatoly A.ЯковлевАнатолий Александрович
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), leading researcher, Laboratory of intestinal infections, G.P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, professor, Department of epidemiology and military epidemiology, Pacific Medical University

д. м. н., в. н. с. лаб. кишечных инфекций НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г.П. Сомова Роспотребнадзора, проф. каф. эпидемиологии и военной эпидемиологии Тихоокеанского медицинского университета

pokazeeva_ylia@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6051-292XTimchenkoNelli F.ТимченкоНелли Фёдоровна
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), leading researcher, Laboratory of intestinal infections

д. м. н., в. н. с. лаб. кишечных инфекций

pokazeeva_ylia@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6450-840XMakarenkovaIlona D.МакаренковаИлона Дамировна
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), leading researcher, Laboratory of intestinal infections

д. м. н., в. н. с. лаб. кишечных инфекций

pokazeeva_ylia@mail.ruShchelkanovMikhail Yu.ЩелкановМихаил Юрьевич
Russian Federation

Dr. Sci. (Biol.), Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences, Director, G.P. Somov Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Head, Department of epidemiology, microbiology and parasitology, Far Eastern Federal University

д. б. н., член-корреспондент РАН, директор НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Г.П. Сомова Роспотребнадзора, зав. каф. эпидемиологии, микробиологии и паразитологии Дальневосточного федерального университета

pokazeeva_ylia@mail.ruSomov Research Institute of Epidemiology and MicrobiologyНаучно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени Г.П. СомоваPacific Medical UniversityТихоокеанский медицинский университетCenter for Hygiene and Epidemiology in Primorsky territoryЦентр гигиены и эпидемиологии в Приморском краеFar Eastern Federal UniversityДальневосточный федеральный университет1509202510244044121509202515092025Copyright ©; 2025, Pokazeeva Y.N., Semeykina L.M., Yakovlev A.A., Timchenko N.F., Makarenkova I.D., Shchelkanov M.Y.Copyright ©; 2025, Показеева Ю.Н., Семейкина Л.М., Яковлев А.А., Тимченко Н.Ф., Макаренкова И.Д., Щелканов М.Ю.2025Pokazeeva Y.N., Semeykina L.M., Yakovlev A.A., Timchenko N.F., Makarenkova I.D., Shchelkanov M.Y.Показеева Ю.Н., Семейкина Л.М., Яковлев А.А., Тимченко Н.Ф., Макаренкова И.Д., Щелканов М.Ю.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/18923

Introduction. To date, among intestinal infections, salmonellosis is a pressing health problem worldwide, including in the Russian Federation, causing acute infectious outbreaks of disease.

Objective of the study: to assess the impact of the COVID-19 pandemic on the epidemiological patterns and molecular biological characteristics of salmonella infection in Primorsky Krai for 2019–2023.

Materials and methods. A retrospective epidemiological analysis of salmonellosis incidence during the COVID-19 pandemic in the population of Primorsky Krai was conducted. Plasmid characteristics of non-typhoidal Salmonella strains and their serotype were established using alkaline lysis and serological typing methods.

Results. During the COVID-19 pandemic, both in the Russian Federation and in Primorsky Krai, the registration of salmonellosis was significantly lower than in the pre-pandemic period, and the seasonality of salmonellosis shifted to the autumn months. An inverse relationship of medium strength was revealed between the monthly incidence of salmonellosis and COVID-19. No significant changes in the plasmid spectrum and in the proportion of registration by serogroups and serotypes of Salmonella were observed. It was shown that salmonellosis infection in Primorsky Krai is mainly caused by S. enteritidis strains with a plasmid characteristic of 38 MDa, 38:1.4 MDa, 38:2.3 MDa, 38:4.4 MDa, rare variants of plasmid types were also detected, the influence of the COVID-19 pandemic on the emergence of new plasmid types has not been established.

Conclusion. The presented results of the study on the molecular biological characteristics of Salmonella circulating in Primorsky Krai during the COVID-19 pandemic will open up prospects for understanding the ecological and epidemiological patterns of the development of the epidemic process of salmonella infection.

Введение. Сальмонеллёзы, для которых характерны острые вспышки заболеваемости, являются актуальной проблемой для здравоохранения.

Цель исследования: оценить влияние пандемии COVID-19 на эпидемиологические закономерности и молекулярно-биологические характеристики сальмонеллёзных инфекций в Приморском крае за 2019–2023 гг.

Материалы и методы. Проведён ретроспективный эпидемиологический анализ заболеваемости населения Приморского края сальмонеллёзами в период пандемии COVID-19. Методами щелочного лизиса и серологического типирования установлены плазмидная характеристика штаммов нетифоидных Salmonella и их серотип.

Результаты. Во время пандемии COVID-19 как в России, так и в Приморском крае регистрация сальмонеллёзов была значительно ниже, чем в допандемический период, а сезонность сальмонеллёзов сдвинулась на осенние месяцы. Выявлена обратная связь средней силы между данными помесячной заболеваемости сальмонеллёзами и COVID-19. Особых изменений в плазмидном спектре и в доле регистрации по серогруппам и серотипам Salmonella не наблюдалось. Показано, что сальмонеллёзные инфекции в Приморском крае в основном вызваны штаммами S. enteritidis с плазмидной характеристикой 38 МДа, 38:1,4 МДа, 38:2,3 МДа, 38:4,4 МДа, выявлялись также редкие варианты плазмидных типов. Влияние пандемии COVID-19 на появление новых плазмидных типов не установлено.

Заключение. Представленные результаты исследования об эпидемиологической и молекулярно-биологической характеристике Salmonella, циркулирующей в Приморском крае в период пандемии COVID-19, открывают перспективы для понимания эколого-эпидемиологических закономерностей развития эпидемического процесса сальмонеллёзов.

salmonellosisSalmonellaserogroupserotypeplasmid typeCOVID-19 pandemicSARS-CoV-2 virusсальмонеллёзSalmonellaсерогруппасеротипплазмидный типпандемия COVID-19вирус SARS-CoV-2Federal Service for the Oversight of Consumer Protection and Welfare of the Russian FederationФедеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека141-00098-23-00Naushad S., Ogunremi D., Huang H. Salmonella — perspectives for low-cost prevention, control and treatment. IntechOpen; 2024. DOI: https://doi.org/10.5772/intechopen.112948Яковлев А.А., Чекунина С.Н., Колпаков С.Л. Эпидемиологическая оценка факторов, детерминирующих эпидемический процесс гепатита А и шигелезов (на модели Приморского края). Владивосток;2020. Yakovlev A.A., Chekunina S.N., Kolpakov S.L. Epidemiological Assessment of the Factors that Determine the Epidemic Process of Hepatitis A and Shigellosis (on the Model of Primorsky Krai). Vladivostok;2020. EDN: https://elibrary.ru/kkjyzkПшеничная Н.Ю., Гопаца Г.В., Углева С.В. и др. Эпидемиологические аспекты респираторных инфекций верхних и нижних отделов дыхательных путей в период пандемии COVID-19. Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы 2022;12(4):72–6. Pshenichnaya N.Yu., Gopatsa G.V., Ugleva S.V., et al. Epidemiological aspects of respiratory infections of the upper and lower respiratory tract during the COVID-19 pandemic. Epidemiology and Infectious Diseases. Current Items. 2022;12(4):72–6. DOI: https://doi.org/10.18565/epidem.2022.12.4.72-6 EDN: https://elibrary.ru/ydeanhЛюбимова А.В., Сатосова Н.В., Кицбабашвили Р.В. Особенности эпидемического процесса сальмонеллёзной инфекции в период пандемии COVID-19. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2023;22(2):95–102. Lyubimova A.V., Satosova N.V., Kitsbabashvili R.V. Salmonellosis in the COVID-19 pandemic era. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2023;22(2):95–102. DOI: https://doi.org/10/31631/2073-3046-2023-22-2-95-102 EDN: https://elibrary.ru/nziemlЛаврик Е.П., Кравченко А.Г., Трухина Г.М. и др. Влияние противоэпидемических (карантинных) мероприятий в условиях пандемии COVID-19 на снижение и рапрстранение инфекций с аэрогенным механизмом передачи (на примере ветряной оспы). Здоровье населения и среда обитания – ЗНиСО. 2021;29(8):55–62. Lavrik E.P., Kravchenko A.G., Trukhina G.M., et al. Reducing effects of antiepidemic (quarantine) measures during the COVID-19 pandemic on the incidence and spread of airborne infectious diseases (based on the example of varicella). Public Health and Life Environment – PH&LE. 2021;29(8):55–62. DOI: https://doi.org/10.35627/2219-5238/2021-29-8-55-62 EDN: https://elibrary.ru/nyesteБутакова Л.В., Сапега Е.Ю., Троцено О.О. и др. Анализ заболеваемости энтеровирусной инфекцией в субъектах Дальневовосточного и Сибирского Федеральных округов Российской Федерации в период пандемии COVID-19 в 2020 году. Прогнозирование заболеваемости энтеровирусной инфекцией на 2021 г. Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2021;(40):66–71. Butakova L.V., Sapega E.Yu., Trotseno O.O., et al. Analysis of enterovirus infection incidence in constituent entities of the Far Eastern and Siberian federal districts of the Russian federation during COVID-19 pandemic in year 2020. Enterovirus infection incidence prognosis for year 2021. Far Eastern Journal of Infectious Pathology. 2021;(40):66–71. EDN: https://elibrary.ru/uyuuaoКандрычын С.В. Выявление случаев туберкулеза и других инфекций во время пандемии COVID-19. Туберкулез и болезни легких. 2021;99(4):66–8. Kandrychyn S.V. Detection of tuberculosis and other infections during the COVID-19 pandemic. Tuberculosis and Lung Diseases. 2021;99(4):66–8. DOI: https://doi.org/10.21292/2075-1230-2021-99-4-66-68 EDN: https://elibrary.ru/ocwfnfЩелканов М.Ю. Этиология COVID-19. В кн.: COVID-19: от этиологии до вакцинопрофилактики. М.;2023. Shchelkanov M.Yu. Etiology of COVID-19. In: COVID-19: from Etiology to Vaccine Prevention. Moscow;2023. DOI: https://doi.org/10.33029/9704-9767-4-COV-2023-1-288Попова А.Ю., Щелканов М.Ю., Крылова Н.В. и др. Генотипический портрет SARS-CoV-2 на территории Приморского края в период пандемии COVID-19. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2024;101(10):19–35. Popova A.Y., Shchelkanov M.Y., Krylova N.V., et al. Genotypic portrait of SARS-CoV-2 in Primorsky Krai during the COVID-19 pandemic. Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology. 2024; 101(10):19–35. DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-497 EDN: https://elibrary.ru/pujffaCado C.I., Liu S.T. Rapid procedure for detection and isolation of large and small plasmids. J. Bacteriol. 1981;145(3):1365–73. DOI: https://doi.org/10.1128/jb.145.3.1365-1373.1981Popoff M.Y., Bockemühl J., Gheesling L.L. Supplement 2002 (No 46) to the Kauffmann–White scheme. Res. Microbiol. 2004;155(7):568–70. DOI: https://doi.org/10.1016/j.resmic.2004.04.005Раков А.В., Шубин Ф.Н., Иванис В.А. и др. Сравнительная характеристика сальмонеллеза, вызванного различными плазмидоварами Salmonellaenteritidis. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2001;(5):50–4. Rakov A.V., Shubin F.N., Ivanis V.A., et al. Comparative characteristics of salmonellosis caused by different plasmid variants of Salmonella enteritidis. Epidemiology and Infectious Diseases. 2001;(5):50–4.Lin L., Jiang X., Zhang Z., et al. Gastrointestinal symptoms of 95 cases with SARS-CoV-2 infection. Gut. 2020;69(6):997–1001. DOI: https://doi.org/10.1136/gutjnl-2020-321013Abdul Aziz J.M., Abdullah S.K., Al-Ahdal T.M.A., et al. Diagnostic bias during the COVID-19. A rare case report of Salmonella Typhi. Ann. Med. Surg. 2022;74:103282. DOI: https://doi.org/10.1016/j.amsu.2022.103282Bengoechea J.A., Bamford C.G.G. SARS-CoV-2, bacterial co-infections, and AMR: the deadly trio in COVID-19? EMBO Mol. Med. 2020;12:e12560. DOI: https://doi.org/10.15252/emmm.202012560Onyeaka H., Mazi I.M., Oladunjoye I.O., et al. Impact of COVID-19 on foodborne illness in Africa – a perspective piece. J. Infect Public Health. 2023;16(5):651–9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jiph.2023.02.018Mughini-Gras L., ChanaméPinedo L., Pijnacker R., et al. Impact of the COVID-19 pandemic on human salmonellosis in the Netherlands. Epidemiol. Infect. 2021;149:e254. DOI: https://doi.org/10.1017/S0950268821002557Davis B.P., Amin J., Franklin N., Beggs P.J. Salmonellosis in Australia in 2020: possible impacts of COVID-19 related public health measures. Commun. Dis. Intell. 2022;46:1–17. DOI: https://doi.org/10.33321/cdi.2022.46.2Prayoga W. Concurrent emergencies: overlapping Salmonella and COVID-19 concerns in public health strategies and preparedness. Front. Public Health. 2024;12:1331052. DOI: https://doi.org/10.3389/fpubh.2024.1331052Rawson T.M., Moore L.S.P., Zhu N., et al. Bacterial and fungal coinfection in individuals with coronavirus: a rapid review to support COVID-19 antimicrobial prescribing. Clin. Infect. Dis. 2020;71(9):2459–68. DOI: https://doi.org/10.1093/cid/ciaa530Haqqi A., Khurram M., Din M.S.U., et al. COVID-19 and Salmonella Typhi co-epidemics in Pakistan: a real problem. J. Med. Virol. 2021;93(1):184–6. DOI: https://doi.org/10.1002/jmv.26293Ürkmez F.Y., Atalay T. Salmonella bacteremia accompanying COVID-19: The first salmonella co-infection in the world unrelated to Pakistan. Mikrobiyol. Bul. 2022;56(2):357–64. DOI: https://doi.org/10.5578/mb.20229814 (in Turkish)Yogo A., Yamamoto S., Iwamoto N., et al. Non-typhoidal Salmonella bacteremia in COVID-19 with recrudescence of fever after corticosteroid discontinuation: A case report. IDCases. 2022;27:e01415. DOI: https://doi.org/10.1016/j.idcr.2022.e01415Шмальгаузен И.И. Кибернетические вопросы биологии. Новосибирск;1968. Shmalgauzen I.I. Cybernetic Issues of Biology. Novosibirsk;1968.Яковлев А.А., Поздеева Е.С. О возможных механизмах саморегуляции паразитарных систем в биогеоценозе. Вестник Российской академии медицинских наук. 2018;73(3):195–205. Yakovlev A.A., Pozdeeva E.S. On possible mechanisms of self-regulation of parasitic systems in biogeocenosis. Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2018;73(3):195–205. DOI: https://doi.org/10.15690/vramn880 EDN: https://elibrary.ru/utykry