Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology1878810.36233/0372-9311-665PDFGKOORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleSurveillance and genotyping of tick-borne pathogens in ixodid ticks in the east of Western Siberia (Russia, 2023)Встречаемость и генотипирование возбудителей клещевых инфекций в иксодовых клещах на востоке Западной Сибири (Россия, 2023 г.)https://orcid.org/0000-0001-7646-6905IlyinskikhEkaterina N.ИльинскихЕкатерина Николаевна
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Associate Professor, Professor, Department of infectious diseases and epidemiology

д-р мед. наук, доцент, профессор каф. инфекционных болезней и эпидемиологии

infconf2009@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7109-9955KarpovaMaria R.КарповаМария Ростиславовна
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Professor, Head, Department of microbiology and virology

д-р мед. наук, профессор, зав. каф. микробиологии и вирусологии

karpova.mr@ssmu.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9478-3429VoronkovaOlga V.ВоронковаОльга Владимировна
Russian Federation

Dr. Sci. (Med.), Associate Professor, Head, Department of biology and genetics

д-р мед. наук, доцент, зав. каф. биологии и генетики

voronkova-ov@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5195-3897ReshetovaAlina V.РешетоваАлина Васильевна
Russian Federation

postgraduate student, Department of infectious diseases and epidemiology

аспирант каф. инфекционных болезней и эпидемиологии

wind_of_change95@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9951-8632FilatovaEvgenia N.ФилатоваЕвгения Николаевна
Russian Federation

postgraduate student, Department of infectious diseases and epidemiology

аспирант каф. инфекционных болезней и эпидемиологии

synamber@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7857-6822KartashovMikhail Yu.КарташовМихаил Юрьевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), senior researcher, Department of molecular virology for flaviviruses and viral hepatitis

канд. биол. наук, с. н. с. отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

kartashov_myu@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5181-0415KrivosheinaEkaterina I.КривошеинаЕкатерина Ильинична
Russian Federation

researcher, Department of molecular virology for flaviviruses and viral hepatitis

н. с. отдела молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

krivosheina_ei@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0009-0003-2330-025XBelichenkoKsenia R.БеличенкоКсения Руслановна
Russian Federation

research assistant, Department of development and production of diagnostic tools for viral diseases

стажер-исследователь отдела разработки и производства диагностических наборов для вирусных инфекций

belichenko_kr@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1275-171XTernovoiVladimir A.ТерновойВладимир Александрович
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), leading researcher, Head, Department of molecular virology for flaviviruses and viral hepatitis

канд. биол. наук, в. н. с., зав. отделом молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов

tern@vector.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0229-321XLoktevValery B.ЛоктевВалерий Борисович
Russian Federation

Dr. Sci (Biol.), Professor, chief researcher, Head, Department of molecular virology for flaviviruses and viral hepatitis, State Research Center of Virology and Biotechnology "Vector"

д-р биол. наук, профессор, зав. отделом молекулярной вирусологии флавивирусов и вирусных гепатитов ГНЦ «Вектор»

valeryloktev@gmail.comSiberian State Medical University, Ministry of Health of RussiaСибирский государственный медицинский университетState Research Center of Virology and Biotechnology "Vector"Государственный научный центр вирусологии и биотехнологии «Вектор»Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch of the Russian Academy of SciencesИнститут цитологии и генетики Сибирского отделения РАН1507202510233103241603202511072025Copyright ©; 2025, Ilyinskikh E.N., Karpova M.R., Voronkova O.V., Reshetova A.V., Filatova E.N., Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Belichenko K.R., Ternovoi V.A., Loktev V.B.Copyright ©; 2025, Ильинских Е.Н., Карпова М.Р., Воронкова О.В., Решетова А.В., Филатова Е.Н., Карташов М.Ю., Кривошеина Е.И., Беличенко К.Р., Терновой В.А., Локтев В.Б.2025Ilyinskikh E.N., Karpova M.R., Voronkova O.V., Reshetova A.V., Filatova E.N., Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Belichenko K.R., Ternovoi V.A., Loktev V.B.Ильинских Е.Н., Карпова М.Р., Воронкова О.В., Решетова А.В., Филатова Е.Н., Карташов М.Ю., Кривошеина Е.И., Беличенко К.Р., Терновой В.А., Локтев В.Б.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/18788

Introduction. Tomsk region is one of the territories of the Russian Federation with the highest possible incidence of tick-borne infections. However, the spectrum and genetic diversity of tick-borne pathogens remain insufficiently studied.

Materials and methods. The study analyzed 534 ticks: Ixodes persulcatus (n = 107), I. pavlovskyi (n = 234) and Dermacentor reticulatus (n = 193), collected in 13 biotopes of Tomsk and its suburbs during 2023. Detection of genetic material of tick-borne pathogens was carried out by PCR and RT-PCR in individual ticks with subsequent sequencing and phylogenetic analysis of nucleotide sequences.

Results. More than fourfold dominance of I. pavlovskyi and D. reticulatus ticks over the taiga tick was observed. Infection of I. persulcatus ticks with tick-borne encephalitis virus (TBEV) of the Siberian genotype amounted to 1.3%, in ticks of the Ixodes genus, the genetic material of Borrelia burgdorferi s.l. was detected in 8.5%, B. miyamotoi – in 2.1%, Anaplasma phagocytophilum — in 1.5%, and Rickettsia tarasevichiae — in 14.1%. R. raoultii infection of D. reticulatus ticks was identified in 48.7%, and Babesia canis DNA was detected in a single sample. Genotyping and phylogenetic analysis of genomic nucleotide sequences showed the presence of new, unusual for the region genetic variants of B. garinii, B. bavariensis, B. afzelii and the Siberian TBEV genotype (subclade V).

Conclusion. In the territory of Tomsk and its suburbs, genetic material of 9 species of tick-borne pathogens, including their new genetic variants, was detected in ixodes ticks.

Введение. Томская область относится к регионам РФ с максимально высоким уровнем заболеваемости населения клещевыми инфекциями. Однако спектр и генетическое разнообразие возбудителей клещевых инфекций изучены недостаточно.

Цель исследования — оценить встречаемость и провести генотипирование различных видов возбудителей клещевых инфекций в иксодовых клещах, собранных с растительности в городских и пригородных биотопах г. Томска.

Материалы и методы. В исследовании проанализированы 534 клеща: Ixodes persulcatus (n = 107), I. pavlovskyi (n = 234) и Dermacentor reticulatus (n = 193), собранных в 13 биотопах Томска и в биотопах пригородов в течение 2023 г. Детекция генетического материала клещевых патогенов проведена методом полимеразной цепной реакции (ПЦР) и ПЦР с обратной транскрипцией в индивидуальных клещах с последующим секвенированием и филогенетическим анализом нуклеотидных последовательностей.

Результаты. Обнаружено более чем четырехкратное доминирование клещей I. pavlovskyi и D. reticulatus над таёжным клещом. При этом инфицированность клещей I. persulcatus вирусом клещевого энцефалита (ВКЭ) сибирского генотипа составила 1,3%, в клещах рода Ixodes генетический материал Borrelia burgdorferi s.l. был обнаружен в 8,5%, B. miyamotoi — 2,1%, Anaplasma phagocytophilum — 1,5%, а Rickettsia tarasevichiae — 14,1%. Инфицированность R. raoultii клещей D. reticulatus составила 48,7%, а в единичном образце была обнаружена ДНК Babesia canis. Генотипирование и филогенетический анализ геномных нуклеотидных последовательностей показал наличие новых, необычных для региона геновариантов B. garinii, B, bavariensis, B. afzelii и сибирского генотипа ВКЭ (субклайд V).

Заключение. На территории Томска и его пригородов в иксодовых клещах обнаружен генетический материал 9 видов клещевых патогенов, в том числе их новые генетические варианты.

ixodes tickstick-borne encephalitis virusBorrelia spp.Rickettsia spp.Anaplasma spp.genotypingTomskRussiaиксодовые клещивирус клещевого энцефалитаBorrelia spp.Rickettsia spp.Anaplasma spp.генотипированиеТомскРоссияRussian Science FoundationРоссийский научный фонд22-15-20010Administration of Tomsk regionАдминистрация Томской областиGovernment of the Russian FederationПравительство Российской ФедерацииГЗ-7/21Полторацкая Н.В., Полторацкая Т.Н., Панкина Т.М., и др. Анализ эпидемиологической ситуации по клещевому энцефалиту и иксодовому клещевому боррелиозу в Томской области. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2021;(1):9‒15. Poltoratskaya N.V., Poltoratskaya T.N, Pankina T.M., et al. Analysis of the epidemiological situation on tick-borne encephalitis and ixodid tick-borne borreliosis in Tomsk region. Medical Parasitology and Parasitic Diseases 2021;(1):9‒15. DOI: https://doi.org/10.33092/0025-8326mp2021.1.9-15 EDN: https://elibrary.ru/mfwclvВоронкова О.В., Романенко В.Н., Симакова А.В. и др. Анализ множественной инфицированности иксодовых клещей Dermacentor reticulatus в сочетанном природном очаге трансмиссивных инфекций в Томской области. Проблемы особо опасных инфекций. 2023;(2):106–11. Voronkova O.V., Romanenko V.N., Simakova A.V., et al. Analysis of multiple infection in ixodic ticks Dermacentor reticulatus in a combined natural focus of vector-borne infections in the Tomsk region. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2023;(2):106-11. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2023-2-106-111 EDN: https://elibrary.ru/xluwjcВоронкова О.В., Лукашова Л.В., Карпова М.Р. и др. Циркуляция возбудителя возвратной клещевой лихорадки Borrelia miyamotoi в природном очаге Томской области. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2022;27(1):15–22. Voronkova O.V., Lukashova L.V., Karpova M.R., et al. Distribution of the causative agent of relapsing tick-borne fever Borrelia miyamotoi in natural focus in the Tomsk region. Epidemiology and Infectious Diseases. 2022;27(1):15–22. DOI: https://doi.org/10.17816/EID109070 EDN: https://elibrary.ru/hxuspnПолторацкая Н.В., Полторацкая Т.Н., Панкина Т.М. и др. Характеристика природных очагов клещевого энцефалита на территории Томской области. Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2021;(3):3–11. Poltoratskaya N.V., Poltoratskaya T.N, Pankina T.M., et al. Characteristics of natural tick-borne encephalitis foci in the Tomsk region. Medical Parasitology and Parasitic Diseases 2021;(3):3–11. DOI: https://doi.org/10.33092/0025-8326mp2021.3.3-11 EDN: https://elibrary.ru/jcdonvGritsun T.S., Lashkevich V.A., Gould E.A. Tick-born encephalitis. Antiviral Res. 2003;57(1-2):129–46. DOI: https://doi.org/10.1016/S0166-3542(02)00206-1Карташов М.Ю., Кривошеина Е.И., Свирин К.А. и др. Генотипирование возбудителей клещевых инфекций и определение видового состава клещей, нападающих на людей в Новосибирске и его пригородах. Инфекция и иммунитет. 2022;12(6):1103–12. Kartashov M.Yu., Krivosheina E.I., Svirin K.A., et al. Genotyping of tick-borne pathogens and determination of human attacking tick species in Novosibirsk and its suburbs. Russian Journal of Infection and Immunity. 2022;12(6):1103–12. DOI: https://doi.org/10.15789/2220-7619-GOT-1979 EDN: https://elibrary.ru/zwdbcfКарташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Кривошеина Е.И. и др. Генотипирование возбудителей клещевых инфекций в клещах Dermacentor reticulatus, собранных в городских биотопах г. Томска. Паразитология. 2019;53(5):355–69. Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Krivosheina E.I., et al. Genotyping of tick-borne pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in urban biotopes of Tomsk. Parazitologiya. 2019;53(5):355–69. DOI: https://doi.org/10.1134/S0031184719050016 EDN: https://elibrary.ru/xodhopРоманенко В.Н., Соколенко В.В., Максимова Ю.В. Локальное формирование высокой численности клещей Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) в Томске. Паразитология. 2017;51(4):345–53. Romanenko V.N., Sokolenko V.V., Maksimova Yu.V. Local formation of high abundance of Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) ticks in Tomsk. Parazitologiya. 2017;51(4):345–53. EDN: https://elibrary.ru/zgoydhMikryukova T.P., Moskvitina N.S., Kononova Y.V., et al. Surveillance of tick-borne encephalitis virus in wild birds and ticks in Tomsk city and its suburbs (Western Siberia). Ticks Tick Borne Dis. 2014;5(2):145–51. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2013.10.004Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Кривошеина Е.И. и др. Генотипирование возбудителей клещевого энцефалита и лихорадки Кемерово в таежных клещах, собранных в Республике Коми. Инфекция и иммунитет. 2020;10(1):159–66. Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Krivosheina E.I., et al., Genotyping of tick-borne encephalitis and Kemerovo viruses in taiga ticks collected in the Komi Republic. Russian Journal of Infection and Immunity. 2020;10(1):159–66. DOI: https://doi.org/10.15789/2220-7619-GOT-1147 EDN: https://elibrary.ru/ycyhggDel Cerro A., Oleaga A., Somoano A., et al. Molecular identification of tick-borne pathogens (Rickettsia spp., Anaplasma phagocytophilum, Borrelia burgdorferi sensu lato, Coxiella burnetii and piroplasms) in questing and feeding hard ticks from North-Western Spain. Ticks Tick Borne Dis. 2022;13(4):101961. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2022.101961Kholodilov I.S., Belova O.A., Ivannikova A.Y., et al. Distribution and characterisation of tick-borne Flavi-, Flavi-like, and Phenuiviruses in the Chelyabinsk region of Russia. Viruses. 2022;14(12):2699. DOI: https://doi.org/10.3390/v14122699Tkachev S.E., Tikunov A.Y., Babkin I.V., et al. Occurrence and genetic variability of Kemerovo virus in Ixodes ticks from different regions of Western Siberia, Russia and Kazakhstan. Infect. Genet. Evol. 2017;47:56–63. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2016.11.007Rar V., Livanova N., Tkachev S., et al. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasit. Vectors. 2017; 10(1):258. DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-017-2186-5Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Терновой В.А. и др. Высокоэффективная детекция ДНК риккетсий методом ПЦР в реальном времени. Клиническая лабораторная диагностика. 2015;60(12):39‒43. Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Ternovoi V.A., et al. The highly effective detection of DNA ricketsia using technique of polymerase chain reaction in real-time. Clinical Laboratory Diagnostics. 2015;60(12):39‒43. EDN: https://elibrary.ru/vhthvtRoux V., Rydkina E., Eremeeva M., Raoult D. Citrate synthase gene comparison, a new tool for phylogenetic analysis, and its application for the rickettsiae. Int. J. Syst. Bacteriol. 1997;47(2): 252–61. DOI: https://doi.org/10.1099/00207713-47-2-252Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M.; UGENE team. Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 2012;28(8):1166–7. DOI: https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts091Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms. Mol. Biol. Evol. 2018;35(6):1547–9. DOI: https://doi.org/10.1093/molbev/msy096Boldbaatar B., Cleary N.G., Paoli J.E., et al. Characterization of tick-borne encephalitis virus isolates from Ixodes persulcatus ticks collected during 2020 in Selenge, Mongolia. Pathogens. 2024;13(12):1086. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens13121086Kovalev S., Okulovskaya V. The first record of Omsk hemorrhagic fever virus and tick-borne encephalitis virus of Baltic lineage from the Kemerovo region of Russia. Vector Borne Zoonotic Dis. 2024;24(7):443–50. DOI: https://doi.org/10.1089/vbz.2023.0156Gritsun T.S., Frolova T.V., Zhankov A.I., et al. Characterization of a siberian virus isolated from a patient with progressive chronic tick-borne encephalitis. J. Virol. 2003;77(1):25–36. DOI: https://doi.org/10.1128/jvi.77.1.25-36.2003Чаусов Е.В., Терновой В.А., Протопопова Е.В. и др. Генетическое разнообразие инфекционных агентов, переносимых иксодовыми клещами в г. Томске и его пригородах. Паразитология. 2009;43(5):374–88. Chausov E.V., Ternovoi V.A., Protopopova E.V., et al. Genetic diversity of ixodid tick-borne pathogens in Tomsk city and suburbs. Parazitologiya. 2009;43(5):374–88. EDN: https://elibrary.ru/oihzdhВоронкова О.В., Ильинских Е.Н., Рудиков А.А. и др. Клинико-эпидемиологические проявления очагов иксодового клещевого боррелиоза в Томской области. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2022;21(4):70–9. Voronkova O.V., Ilyinskikh E.N., Rudikov A.A., et al. Clinical and epidemiological manifestations of Ixodic tick-borne borreliosis foci in the Tomsk region. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2022;21(4):70–9. DOI: https://doi.org/10.31631/2073-3046-2022-21-4-70-79 EDN: https://elibrary.ru/jbkbzwРудакова С.А., Теслова О.Е., Муталинова Н.Е. и др. Молекулярно генетический надзор на основе индикации и идентификации боррелий в иксодовых клещах. Фундаментальная и клиническая медицина. 2023;8(1):63–70. Rudakova S.A., Teslova O.T., Mutalinova N.E., et al. Molecular genetic surveillance based on the identification of Borrelia in ixodid ticks. Fundamental and Clinical Medicine. 2023;8(1):63–70. DOI: https://doi.org/10.23946/2500-0764-2023-8-1-63-70 EDN: https://elibrary.ru/nzddjyZajac V., Wojcik-Fatla A., Sawczyn A., et al. Prevalence of infections and co-infections with 6 pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in eastern Poland. Ann. Agric. Environ. Med. 2017;24(1):26–32. DOI: https://doi.org/10.5604/12321966.1233893Kim C.M., Seo J.W., Kim D.M., et al. Detection of Borrelia miyamotoi in Ixodes nipponensis in Korea. PLoS One. 2019;14(7):e0220465. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0220465Cleveland D.W., Anderson C.C., Brissette C.A. Borrelia miyamotoi: a comprehensive review. Pathogens 2023;12(2):267. DOI: https://doi.org/10.3390/pathogens12020267Cutler S., Vayssier-Taussat M., Estrada-Peña A., et al. A new Borrelia on the block: Borrelia miyamotoi – a human health risk? Euro Surveill. 2019;24(18):1800170. DOI: https://doi.org/10.2807/1560-7917.es.2019.24.18.1800170Тупота Н.Л., Терновой В.А., Карташов М.Ю. и др. Детекция Borrelia miyamotoi в иксодовых клещах, собранных на юге Западной Сибири. Проблемы особо опасных инфекций. 2021;(3):129–33. Tupota N.L., Ternovoy V.A., Kartashov M.Yu., et al. Detection of Borrelia miyamotoi in Ixodidae ticks collected in the South of Western Siberia. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2021;(3):129–133. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2021-3-129-133 EDN: https://elibrary.ru/jkhmujЯковчиц Н.В., Бондаренко Е.И., Адельшин Р.В. и др. Выявление ДНК возбудителей клещевого риккетсиоза в клещах на территории Иркутской области. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015;14(6):43–6. Yakovchitc N., Bondarenko E., Adelshin R., et al. Detection of rickettsial DNA in ticks in Irkutsk region. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2015;14(6):43–6. DOI: https://doi.org/10.31631/2073-3046-2015-14-6-43-46 EDN: https://elibrary.ru/vbiajpIgolkina Y., Krasnova E., Rar V., et al. Detection of causative agents of tick-borne rickettsioses in Western Siberia, Russia: identification of Rickettsia raoultii and Rickettsia Sibirica DNA in clinical samples. Clin. Microbiol. Infect. 2018;24(2):199.e9–12. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cmi.2017.06.003Świtaj K., Chmielewski T., Borkowski P., et al. Spotted fever rickettsiosis caused by Rickettsia raoultii — case report. Przegl. Epidemiol. 2012;66(2):347–50.Silva-Pinto A., Santos M. de L., Sarmento A. Tick-borne lymphadenopathy, an emerging disease. Ticks Tick Borne Dis. 2014;5(6):656–9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2014.04.016Pukhovskaya N.M., Morozova O.V., Vysochina N.P., et al., Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato and Borrelia miyamotoi in ixodid ticks in the Far East of Russia. Int. J. Parasitol. Parasites Wildl. 2019;8:192–202. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijppaw.2019.01.005