Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology1877310.36233/0372-9311-659SCLRIWORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticlePhylogeny of Yersinia pestis strains of the 4.ANT lineage from the Tuva mountains and adjacent plague fociФилогения штаммов Yersinia pestis линии 4.ANT из Тувинского горного и сопредельных очагов чумыhttps://orcid.org/0009-0000-4735-3311StankovtsevaElizaveta V.СтанковцеваЕлизавета Валерьевна
Russian Federation

junior researcher, Laboratory of molecular microbiology

м. н. с. лаб. молекулярной микробиологии

stankovtseva2101@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2955-3034OglodinEugeniy G.ОглодинЕвгений Геннадьевич
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), leading researcher, Laboratory of Molecular microbiology

канд. биол. наук, в. н. с. лаб. молекулярной микробиологии

e.oglodin@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5139-616XVerzhutskyDmitry B.ВержуцкийДмитрий Борисович
Russian Federation

D. Sci. (Biol.), сhief researcher, Zoological and parasitology department

д-р биол. наук, г. н. с. зоолого-паразитологического отдела

verzh58@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3133-3820ChervyakovaNadezhda S.ЧервяковаНадежда Сергеевна
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), senior researcher, Department of "State Collection of Pathogenic Bacteria"

канд. биол. наук, с. н. с. отдела «Государственная коллекция патогенных бактерий»

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9190-099XNaryshkinaEkaterina A.НарышкинаЕкатерина Александровна
Russian Federation

researcher, Laboratory of genomic and proteomic analysis

н. с. лаб. геномного и протеомного анализа

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7190-4427FedorovAndrey V.ФедоровАндрей Витальевич
Russian Federation

junior researcher, Laboratory of genomic and proteomic analysis

м. н. с. лаб. геномного и протеомного анализа

rusrapi@microbe.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5403-989XEroshenkoGalina A.ЕрошенкоГалина Александровна
Russian Federation

D. Sci. (Biol.), сhief researcher, Laboratory of molecular microbiology

д-р биол. наук, г. н. с. лаб. молекулярной микробиологии

geroshenko@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4201-5828BalakhonovSergey V.БалахоновСергей Владимирович
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Professor, Director

д-р мед. наук, профессор, директор

adm@chumin.irkutsk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3788-3452KutyrevVladimir V.КутыревВладимир Викторович
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Professor, Academician of the RAS, Director

д-р мед. наук, профессор, академик РАН, директор

rusrapi@microbe.ruRussian Anti-Plague Institute «Microbe»Российский противочумный институт «Микроб» РоспотребнадзораIrkutsk Research Anti-Plague Institute of Siberia and Far EastИркутский научно-исследовательский противочумный институт Сибири и Дальнего Востока1507202510232842952602202511072025Copyright ©; 2025, Stankovtseva E.V., Oglodin E.G., Verzhutsky D.B., Chervyakova N.S., Naryshkina E.A., Fedorov A.V., Eroshenko G.A., Balakhonov S.V., Kutyrev V.V.Copyright ©; 2025, Станковцева Е.В., Оглодин Е.Г., Вержуцкий Д.Б., Червякова Н.С., Нарышкина Е.А., Федоров А.В., Ерошенко Г.А., Балахонов С.В., Кутырев В.В.2025Stankovtseva E.V., Oglodin E.G., Verzhutsky D.B., Chervyakova N.S., Naryshkina E.A., Fedorov A.V., Eroshenko G.A., Balakhonov S.V., Kutyrev V.V.Станковцева Е.В., Оглодин Е.Г., Вержуцкий Д.Б., Червякова Н.С., Нарышкина Е.А., Федоров А.В., Ерошенко Г.А., Балахонов С.В., Кутырев В.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/18773

Introduction. The Tuva mountain plague focus (TMPF) in Russia has been continuously epizootically active since its discovery in 1964. The strains of Yersinia pestis isolated in this focus belong to the phylogenetic lineage 4.ANT of the antique biovar of the main subspecies. They are highly virulent and epidemically significant. The use of modern molecular genetic technologies will make it possible to determine the population structure of 4.ANT strains in the TMPF.

The aim of the study was to analyze the phylogenetic and population structure of Y. pestis strains of the 4.ANT lineage from the TMPF according to the data of whole-genome SNP (single nucleotide polymorphism) typing and MLVA25 (multiple locus variable number tandem repeats analysis) typing.

Materials and methods. Whole-genome nucleotide sequences of 68 Y. pestis strains, including 60 strains of the 4.ANT lineage, were analyzed. Sequencing of strains was performed on the MGI platform. SNP-analysis was performed by sequence alignment in the Snippy v. 4.6 program with subsequent construction of a Maximum Likelihood dendrogram based on the identified core SNPs in the SeaView program. SNPs, being markers for strains of the 4.ANT lineage, were detected using the MEGA11 program. MLVA-genotyping of Y. pestis strains of the 4.ANT lineage was performed by searching loci and then counting the number of tandem repeats in the Tandem Repeats Finder program. MLVA-dendrogram construction was performed by UPGMA method in the BioNumerics v. 7.6.3 program.

Results. According to SNP-analysis of Y. pestis strains of lineage 4.ANT from the TMPF, the presence of 4 phylogeographic groups was established: T1 (Saglinsky, Tolaylyg and Barlyk mesofoci, 1971–1987), T2 (Karginsky mesofocus, 2014–2024), T3 (Karginsky mesofocus, 1977–2009), T4 (Karginsky, Tolaylyg and Boro-Shai mesofoci, 2006–2013). Eight MLVA-genotypes of strains of 4.ANT lineage from Tuva and variable VNTR loci were identified: yp1290ms04, yp1935ms05, yp0559ms15, yp4042ms35, yp4425ms38, yp1108ms45, yp4280ms62, yp1580ms70.

Discussion. Among the strains analyzed, the earliest representatives of the 4.ANT branch are strains of the T1 cluster from the TMPF. The population of strains from the Altai Mountains and Mongolia and the population of strains from the TMPF (1977–2024) are represented as separate sub-branches on the tree. The latter population is represented by polytomy and is characterized by pronounced clustering according to the spatial and temporal principle.

Conclusion. The presence of 4 main phylogeographic groups in the population of 4.ANT lineage in the TMPF was determined and genetic differences between them were established, which can be used for in-depth molecular-genetic differentiation and typing of Y. pestis strains in this focus.

Введение. Тувинский горный очаг чумы (ТГОЧ) в России с момента его открытия в 1964 г. проявляет постоянную эпизоотическую активность. Штаммы Yersinia pestis, выделяемые в этом очаге, относятся к филогенетической линии 4.ANT античного биовара основного подвида. Они высоковирулентны и эпидемически значимы. Использование современных молекулярно-генетических технологий позволит определить популяционную структуру штаммов 4.ANT в ТГОЧ.

Цель исследования — филогенетический и популяционный анализ штаммов Y. pestis линии 4.ANT из ТГОЧ по данным полногеномного SNP-типирования (single nucleotide polymorphism) и MLVA25-типирования (multiple locus variable number tandem repeats analysis).

Материалы и методы. Использованы полногеномные нуклеотидные последовательности 68 штаммов Y. pestis, включая 60 штаммов линии 4.ANT. Секвенирование штаммов проводили на платформе MGI. SNP-анализ выполняли путём выравнивания последовательностей в программе «Snippy v. 4.6» с последующим построением дендрограммы Maximum Likelihood на основе выявленных коровых SNPs в программе «SeaView». SNPs, маркерные для штаммов линии 4.ANT, выявляли при помощи программы «MEGA11». MLVA-генотипирование штаммов Y. pestis линии 4.ANT проводили путём поиска локусов с последующим подсчётом количества тандемных повторов в программе «Tandem Repeats Finder». Построение MLVA-дендрограммы выполняли методом UPGMA в программе «BioNumerics v. 7.6.3».

Результаты. По данным SNP-анализа штаммов Y. pestis линии 4.ANT из ТГОЧ установлено наличие 4 филогеографических групп: T1 (Саглинский, Толайлыгский и Барлыкский мезоочаги, 1971–1987 гг.), Т2 (Каргинский мезоочаг, 2014–2024 гг.), Т3 (Каргинский мезоочаг, 1977–2009 гг.), Т4 (Каргинский, Толайлыгский и Боро-Шайский мезоочаги, 2006–2013 гг.). Выявлены 8 MLVA-генотипов штаммов линии 4.ANT из Тувы и вариабельные VNTR-локусы: yp1290ms04, yp1935ms05, yp0559ms15, yp4042ms35, yp4425ms38, yp1108ms45, yp4280ms62, yp1580ms70.

Обсуждение. Среди штаммов, взятых в анализ, наиболее ранними представителями ветви 4.ANT выступают штаммы кластера Т1 из ТГОЧ. Отдельными подветвями на дереве представлены популяция штаммов из Горного Алтая и Монголии и популяция штаммов из ТГОЧ (1977–2024 гг.). Последняя популяция представлена политомией и характеризуется выраженной кластеризацией по пространственно-временнóму принципу.

Заключение. Определено наличие 4 основных филогеографических групп в популяции 4.ANT в ТГОЧ и установлены генетические различия между ними, что может быть использовано для углублённой молекулярно-генетической дифференциации и типирования штаммов Y. pestis в этом очаге.

plagueYersinia pestisTuva mountain focusSNP analysisMLVA typingчумаYersinia pestisТувинский горный очагSNP-анализMLVA-типированиеПопов А.Ю., Кутырев В.В. Атлас природных очагов чумы России и зарубежных государств. Саратов;2022. Popov A.Yu., Kutyrev V.V. Atlas of Natural Plague foci in Russia and Foreign Countries. Saratov;2022.Попов Н.В., Карнаухов И.Г, Кузнецов А.А и др. Эпидемиологическая ситуация по чуме в мире. Прогноз эпизоотической активности природных очагов чумы Российской Федерации на 2024 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2024;(1):67–75. Popov N.V., Karnaukhov I.G., Kuznetsov A.A., et al. Epidemiological situation on plague around the world. forecast of epizootic activity of natural plague foci in the Russian Federation for 2024. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2024;(1):67–75. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2024-1-67-75 EDN: https://elibrary.ru/rqmbalЕрошенко Г.А., Куклева Л.М, Кутырев В.В. Исторические и современные классификации возбудителя чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2022;(4):14–22. Eroshenko G.A., Kukleva L.M., Kutyrev V.V. Historical and modern classifications of the plague agent. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2022;(4):14–22. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2022-4-14-22 EDN: https://elibrary.ru/jsctzkЕрошенко Г.А., Батиева Е.Ф., Кутырев В.В. Палеогеномика возбудителя чумы и перспективы палеогеномных исследований на территории России. Проблемы особо опасных инфекций. 2023;(2):13–28. Eroshenko G.A., Batieva E.F., Kutyrev V.V. Paleogenomics of the plague agent and prospects for paleogenomic studies in Russia. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2023;(2):13–28. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2023-2-13-28 EDN: https://elibrary.ru/hqaofyCui Y., Yu C., Yan Y., et al. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013;110(2):577–82. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.1205750110Ерошенко Г.А., Попов Н.В, Краснов Я.М. и др. Природный мегаочаг основного подвида Yersinia pestis античного биовара филогенетической ветви 4.ANT в Горном Алтае. Проблемы особо опасных инфекций. 2018;(2):49–56. Eroshenko G.A., Popov N.V., Krasnov Ya.M., et al. Natural mega-focus of yersinia pestis main subspecies, antique biovar, phylogenetic line 4.ANT in Gorny Altai. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2018;(2):49–56. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2018-2-49-56 EDN: https://elibrary.ru/usvwoeКутырев В.В., Попова А.Ю., Ежлова Е.Б. и др. Заболевание человека чумой в Горно-Алтайском высокогорном природном очаге в 2014 г. Сообщение 1. Эпидемиологические и эпизоотологические особенности проявлений чумы в Горно-Алтайском высокогорном (Сайлюгемском) природном очаге чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2014;(4):9–16. Kutyrev V.V., Popova A.Yu., Ezhlova E.B., et al. Infection of an individual with plague in the Gorno-Altaisk high-mountain natural focus in 2014. Communication 1. Epidemiological and epizootiological peculiarities of plague manifestations in the Gorno-Altaisk high-mountain (Sailyugemsky) natural plague focus. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2014;(4):9–16. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2014-4-9-16 EDN: https://elibrary.ru/tdyaejБалахонов С.В., Попова А.Ю., Мищенко А.И. и др. Случай заболевания человека чумой в Кош-Агачском районе Республики Алтай в 2015 г. Сообщение 1. Клинико-эпидемиологические и эпизоотологические аспекты. Проблемы особо опасных инфекций. 2016;(1):55–60. Balakhonov S.V., Popova A.Yu., Mishchenko A.I., et al. A case of human infection with plague in the Kosh-Agach region of the Republic of Altai in 2015. Communication 1. Clinical-epidemiological and epizootiological aspects. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2016;(1):55–60. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2016-4-51-55 EDN: https://elibrary.ru/vozpofПопов Н.В., Карнаухов И.Г., Кузнецов А.А. и др. Совершенствование эпидемиологического надзора за природными очагами чумы Российской Федерации и прогноз их эпизоотической активности на 2023 г. Проблемы особо опасных инфекций. 2023;(1):67–74. Popov N.V., Karnaukhov I.G., Kuznetsov A.A., et al. Improvement of epidemiological surveillance of natural plague foci of the Russian Federation and the forecast of their epizootic activity for 2023. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2023;(1):67–74. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2023-1-67-74 EDN: https://elibrary.ru/xouzbdОглодин Е.Г., Ерошенко Г.А., Куклева Л.М. и др. Структурно-функциональный анализ криптических плазмид штаммов Yersinia pestis из двух природных очагов чумы России. Проблемы особо опасных инфекций. 2015;(4):82–5. Oglodin E.G., Eroshenko G.A., Kukleva L.M., et al. Tructural-functional analysis of cryptic plasmids in Yersinia pestis strains from two natural plague foci of Russia. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2015;(4):82–5. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2015-4-82-85Афанасьев М.В., Балахонов С.В., Токмакова Е.Г. и др. Анализ нуклеотидной последовательности криптической плазмиды pTP33 Yersinia pestis из Тувинского природного очага чумы. Генетика. 2016;52(9):1012–20. Afanas’ev M.V., Balakhonov S.V., Tokmakova E.G., et al. Analysis of complete sequence of cryptic plasmid pTP33 from yersinia pestis isolated in Tuva natural focus of plague. Russian Journal of Genetics. 2016;52(9):1012–20. DOI: https://doi.org/10.7868/S0016675816090022 EDN: https://elibrary.ru/wlnejpЕрошенко Г.А. Балыкова А.Н., Краснов Я.М. и др. Сравнительный генетический анализ штаммов Yersinia pestis, выделенных на плато Укок и других территориях Горного Алтая. Проблемы особо опасных инфекций. 2020;(4):59–69. Eroshenko G.A., Balykova A.N., Krasnov Ya.M., et al. Comparative genetic analysis of Yersinia pestis strains isolated on the Ukok plateau and other territories of the Altai Mountains. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2020;(4):59–69. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2020-4-59-69 EDN: https://elibrary.ru/uctrswЛетов Г.С. Хархира-Мунгунтайгинский участок Алтайского очага чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 1969;6(2):37–45. Letov G.S. Kharkhira-Munguntayginsky section of the Altai plague outbreak. Problems of Particularly Dangerous Infections. 1969;6(2):37–45.Романова И.Ф. Шестопалов М.Ю., Балахонов С.В. Изучение дискриминирующего потенциала мультилокусного VNTR-анализа (MLVA) по выявлению межпопуляционного полиморфизма у изолятов Yersinia pestis из Тувинского и Горно-Алтайского природных очагов чумы. Журнал инфекционной патологии. 2009;16(3):186–7. Romanova I.F. Shestopalov M.Yu., Balakhonov S.V. To study the discriminating potential of multilocus VNTR analysis (MLVA) to identify interpopulation polymorphism in Yersinia pestis isolates from Tuvan and Gorno-Altaisk natural plague foci. Journal of Infectious Pathology. 2009;16(3):186–7. EDN: https://elibrary.ru/ejajptАфанасьев М.В. Половинкина В.С., Балахонов С.В. и др. Использование 25-локусов VNTR-анализа для инфравидового генотипирования Yersinia pestis из Горно-Алтайского и Тувинского природных очагов чумы. В кн.: Молекулярная диагностика — 2010: сборник трудов VII Всероссийской научно-практической конференции с международным участием. Том 1. М.;2010:361–3. Afanas'ev M.V. Polovinkina V.S., Balakhonov S.V., et al. The use of 25 VNTR analysis loci for the infrapecific genotyping of Yersinia pestis from the Gorno-Altaisk and Tuvan natural plague foci. In: Molecular Diagnostics – 2010: Proceedings of the VII All-Russian Scientific and Practical Conference with International Participation. Volume 1. Moscow;2010:361–3.Балахонов С.В., Вержуцкий Д.Б., Холин А.В. и др. Тувинский природный очаг чумы. Иркутск;2019. Balakhonov S.V., Verzhutsky D.B., Kholin A.V., et al. Tuva Natural Plague Focus. Irkutsk;2019. EDN: https://elibrary.ru/aczoxnВержуцкий Д.Б., Ткаченко С.В., Галацевич Н.Ф. и др. Обнаружение новых эпизоотических участков в Тувинском природном очаге чумы. Национальные приоритеты России. 2016;(4):17–21. Verzhutskiy D.B., Tkachenko S.V., Galatsevich N.F., et al. New epizootic areas detection in Tuvan plague natural focus. Russia's National Priorities. 2016;(4):17–21. EDN: https://elibrary.ru/raiksbВержуцкий Д.Б., Базанова Л.П., Вержуцкая Ю.А. Эпизоотологическое значение массовых видов блох длиннохвостого суслика в природных очагах чумы. Байкальский зоологический журнал. 2020;28(2):105–9. Verzhutsky D.B., Bazanova L.P., Verzhutskaya Ju.A. Episootological significance of fleas — common parasites of longtailed ground squirrels in natural plague foci. Baikal Zoological Journal. 2020;28(2):105–9. EDN: https://elibrary.ru/fyaaflVogler A.J., Chan F., Wagner D.M., et al. Phylogeography and molecular epidemiology of Yersinia pestis in Madagascar. PLoS Negl. Trop. Dis. 2011;9(5):e1319. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001319Балахонов С.В., Ярыгина М.Б., Гладких А.С. и др. Молекулярно-генетическая характеристика штаммов Yersinia pestis, выделенных на монгольской территории трансграничного Сайлюгемского природного очага чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2019;(3):34–42. Balakhonov S.V., Yarygina M.B., Gladkikh A.S., et al. Molecular-genetic characteristics of Yersinia pestis strains isolated in the Mongolian territory of transboundary Sailyugem natural plague focus. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2019;(3):34–42. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2019-3-34-42 EDN: https://elibrary.ru/mlygjwЯрыгина М.Б., Корзун В.М., Балахонов С.В. и др. Генотипическая структура Yersinia pestis ssp. central asiatica biovar altaica в Горно-Алтайском высокогорном природном очаге чумы при MLVA25-типировании. Проблемы особо опасных инфекций. 2021;(2):138–49. Yarygina M.B., Korzun V.M., Balakhonov S.V. MLVA25-typed Yersinia pestis ssp. central asiatica biovar Altaica genotype structure in Gorno-Altai mountain natural plague focus. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2021;(2):138–49. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2021-2-138-147 EDN: https://elibrary.ru/hqwoiwГорюнова П.А., Куклева Л.М. Балыкова А.Н. и др. MLVA25- и CRISPR-генотипы штаммов Yersinia pestis из Прикаспийского песчаного очага чумы. Проблемы особо опасных инфекций. 2023;(4):68–76. Goryunova P.A., Eroshenko G.A., Balykova A.N., et al. MLVA25 and CRISPR genotypes of Yersinia pestis strains from the Caspian sandy plague focus. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2023;(4):68–76. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2023-4-68-76 EDN: https://elibrary.ru/mzqwshLi Y., Cui Y., Hauck Y., et al. Genotyping and phylogenetic analysis of Yersinia pestis by MLVA: Insights into the worldwide expansion of Central Asia plague foci. PLoS One. 2009;4(6):e6000. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006000Vogler A.J., Keys C.E., Allender C., et al. Mutations, mutation rates, and evolution at the hypervariable VNTR loci of Yersinia pestis. Mutat. Res. 2007;616(1-2):145–58. DOI: 10.1016/j.mrfmmm.2006.11.00722Коврижников А.В., Балыкова А.Н., Шевченко К.С. и др. Программа для ЭВМ «FramgentFinder v0.4: программа для поиска фрагментов в бактериальном геноме». Свидетельство №2024668532;2024. Kovrizhnikov A.V., Balykova A.N., Shevchenko K.S. et al. The computer program "FramgentFinder v0.4: a program for searching fragments in the bacterial genome". Certificate No. 2024668532;2024.Benson G. Tandem repeats finder: a program to analyze DNA sequences. Nucleic Acids Res. 1999;27(2):573–80. DOI: https://doi.org/10.1093/nar/27.2.573Selander R.K., Caugant D.A., Ochman H., et al. Methods of multilocus enzyme electrophoresis for bacterial population genetics and systematics. Appl. Environ. Microbiol. 1986;51(5):873–84. DOI: https://doi.org/10.1128/aem.51.5.873-884.1986Hunter P.R., Gaston M.A. Numerical index of the discriminatory ability of typing systems: an application of Simpson's index of diversity. J. Clin. Microbiol. 1988;26(11):2465–6. DOI: https://doi.org/10.1128/jcm.26.11.2465-2466.1988Никифоров К.А., Оглодин Е.Г., Макашова М.А. и др. Разработка комплексной системы молекулярно-генетической идентификации штаммов Yersinia pestis. Проблемы особо опасных инфекций. 2023;(1):126–31. Nikiforov K.A., Oglodin E.G., Makashova M.A., et al. Development of an integrated system for molecular-genetic identification of Yersinia pestis strains. Problems of Particularly Dangerous Infections. 2023;(1):126–31. DOI: https://doi.org/10.21055/0370-1069-2023-1-126-131 EDN: https://elibrary.ru/drdorjLi J., Wang Y., Liu F., et al. Genetic source tracking of human plague cases in Inner Mongolia-Beijing, 2019. PLoS Negl. Trop. Dis. 2021;15(8):e0009558. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0009558Zuo X., Liu F., Hu Y., et al. Genomic diversity and transmission patterns of Yersinia pestis in Inner Mongolia Autonomous Region, China. Commun. Biol. 2024;7(1):1480. DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-024-07190-6