Journal of microbiology, epidemiology and immunobiologyJournal of microbiology, epidemiology and immunobiologyЖурнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии0372-93112686-7613Central Research Institute for Epidemiology1861810.36233/0372-9311-532jmtwkjORIGINAL RESEARCHESОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯResearch ArticleChanges in the etiological structure of severe acute respiratory viral infections in children and adults under the influence of the COVID-19 pandemicИзменения этиологической структуры тяжёлых острых респираторных вирусных инфекций у детей и взрослых под влиянием пандемии СOVID-19https://orcid.org/0000-0001-9671-0629SomininaAnna A.СомининаАнна Адольфовна
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Professor, Head, Laboratory of the risk factors assessment in influenza and ARVI

д.м.н., профессор, зав. лаб. изучения факторов риска при гриппе и ОРВИ

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6174-0836DanilenkoDarya M.ДаниленкоДарья Михайловна
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), Deputy director for scientific work, Head, Department of etiology and epidemiology

к.б.н., зам. директора по научной работе, зав. отделом этиологии и эпидемиологии

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1733-1255KomissarovAndrey B.КомиссаровАндрей Борисович
Russian Federation

Head, Laboratory of molecular virology

зав. лаб. молекулярной вирусологии

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1499-9957PisarevaMaria M.ПисареваМария Михайловна
Russian Federation

Cand. Sci. (Biol.), leading researcher, Laboratory of molecular virology

к.б.н., в.н.с. лаб. молекулярной вирусологии

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3050-1936MusaevaTamila D.МусаеваТамила Даировна
Russian Federation

junior researcher, Laboratory of molecular virology

м.н.с. лаб. молекулярной вирусологии

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1765-2799StolyarovKirill A.СтоляровКирилл Александрович
Russian Federation

leading programmer, Laboratory of epidemiology of influenza and ARVI

ведущий программист лаб. эпидемиологии гриппа и ОРЗ

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1229-171XAfanasyevaOlga I.АфанасьеваОльга Ивановна
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Head, Department of RVI in children

д.м.н., зав. отделением РВИ у детей

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2887-0126TimoninaVeronika S.ТимонинаВероника Сергеевна
Russian Federation

Doctor

врач

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2769-4586VenevEvgeny V.ВеневЕвгений Валерьевич
Russian Federation

senior lecturer

старший преподаватель

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0009-0003-6888-6848LevanyukTatiana P.ЛеванюкТатьяна Петровна
Russian Federation

leading programmer, Laboratory of risk factors assessment in influenza and ARVI

ведущий программист лаб. изучения факторов риска при гриппе и ОРВИ

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5002-0523SmorodintsevaElizaveta A.СмородинцеваЕлизавета Александровна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), leading researcher, Laboratory of risk factors assessment in influenza and ARVI

к.м.н., в.н.с. лаб. изучения факторов риска при гриппе и ОРВИ

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1931-2026KurskayaOlga G.КурскаяОльга Григорьевна
Russian Federation

Cand. Sci. (Med.), senior researcher, Laboratory of virology

к.м.н., с.н.с. лаб. вирусологии

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1880-8708ShestopalovAlexander M.ШестопаловАлександр Михайлович
Russian Federation

D. Sci. (Biol.), Professor, Director, Research Institute of Virology

д.б.н., профессор, директор НИИ вирусологии

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2004-0977LelenkovaEvgenya V.ЛеленковаЕвгения Викторовна
Russian Federation

epidemiologist

врач-эпидемиолог

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3223-8219SemenovAlexander V.СеменовАлександр Владимирович
Russian Federation

D. Sci. (Biol.), Professor, Director

д.б.н., профессор, директор

anna.sominina@influenza.spb.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3643-7354LioznovDmitry A.ЛиозновДмитрий Анатольевич
Russian Federation

D. Sci. (Med.), Professor, Director, Smorodintsev Research Institute of Influenza; Head, Department of infectious diseases and epidemiology, First St. Petersburg State Medical University named after Academician I.P. Pavlov

д.м.н., профессор, директор НИИ гриппа им. А.А. Смородинцева; зав. каф. инфекционных болезней и эпидемиологии Первого Санкт-Петербургского государственного медицинского университета им. акад. И.П. Павлова

anna.sominina@influenza.spb.ruSmorodintsev Research Institute of InfluenzaНаучно-исследовательский институт гриппа им. А.А. СмородинцеваSt. Olga Children's City HospitalДетская городская больница Святой ОльгиFederal Research Center for Fundamental and Translational MedicineФедеральный исследовательский центр фундаментальной и трансляционной медициныFederal Research Institute of Viral Infections “Viromе”Федеральный научно-исследовательский институт вирусных инфекций «Виром»First St. Petersburg State Medical University named after Academician I.P. PavlovПервый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет имени академика И.П. Павлова1607202410133273411407202414072024Copyright ©; 2024, Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A.Copyright ©; 2024, Соминина А.А., Даниленко Д.М., Комиссаров А.Б., Писарева М.М., Мусаева Т.Д., Столяров К.А., Афанасьева О.И., Тимонина В.С., Венев Е.В., Леванюк Т.П., Смородинцева Е.А., Курская О.Г., Шестопалов А.М., Леленкова Е.В., Семенов А.В., Лиознов Д.А.2024Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A.Соминина А.А., Даниленко Д.М., Комиссаров А.Б., Писарева М.М., Мусаева Т.Д., Столяров К.А., Афанасьева О.И., Тимонина В.С., Венев Е.В., Леванюк Т.П., Смородинцева Е.А., Курская О.Г., Шестопалов А.М., Леленкова Е.В., Семенов А.В., Лиознов Д.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/18618

Introduction. The traditional surveillance system for influenza and ARVI provides a general description of epidemics, but does not provide information on the age-related characteristics of the etiology and clinical peculiarities of severe acute respiratory diseases (SARI) in hospitalized patients.

Aim. To monitor the etiology of SARI in hospitalized children and adults, assessing the impact of the COVID-19 pandemic on this process.

Materials and methods. Standardized clinical and laboratory monitoring of SARI among 18,458 hospitalized patients was carried out in hospitals in three cities of Russia with weekly PCR detection of 11 types of pathogens.

Results. According to the investigation of hospitalized patients with SARI for the period from 2018 to 2023, the viral etiology of respiratory diseases was deciphered in 58.3% of cases. Weekly monitoring showed a change in the etiological mosaic of SARI pathogens during the SARS-CoV-2 pandemic with a sharp decrease in the frequency of detection of influenza and respiratory syncytial virus (RSV) during the 2020–2021 season against the background of a significant increase of metapneumovirus and rhinovirus infections in children. During the 2022-2023 season an increase in the proportion of RSV infection in children under 6 years of age (up to 36.2%) was noted against the background of a significant decrease in the frequency of SARS-CoV-2. In the intensive care units (ICU), RSV infection was most often in children during the post-pandemic period (up to 30.1–53.6% of positive cases, p < 0.001); in adults, SARS-CoV-2 was mostly detected (76,5–100% of cases, p < 0.001).

Conclusion. Hospital surveillance data significantly complements the epidemiological information obtained in the traditional surveillance system. Monitoring of infections has shown a continuously changing etiological infrastructure of SARI, with the disappearance of influenza and RSV during the COVID-19 pandemic and their return to circulation in the post-pandemic period.

Введение. Традиционная система надзора за гриппом и острыми респираторными вирусными инфекциями даёт общую характеристику эпидемий, но не обеспечивает получение информации по возрастным особенностям этиологии и клиники тяжёлых острых респираторных заболеваний (ТОРИ) у госпитализированных больных

Цель работы — провести мониторинг этиологии ТОРИ у госпитализированных детей и взрослых с оценкой влияния на этот процесс пандемии COVID-19.

Материалы и методы. Стандартизованный клинико-лабораторный мониторинг ТОРИ среди 18 458 госпитализированных больных проведён в стационарах 3 городов России с еженедельной детекцией 11 типов возбудителей с помощью полимеразной цепной реакции.

Результаты. По данным обследования госпитализированных больных с ТОРИ за 2018–2023 гг. вирусная этиология респираторных заболеваний была расшифрована в 58,3% случаев. Еженедельный мониторинг показал изменение этиологической мозаики возбудителей ТОРИ в период пандемии COVID-19 с резким снижением частоты детекции вирусов гриппа и респираторно-синцитиального вируса (РСВ) в сезон 2020–2021 гг. на фоне достоверного роста у детей метапневмовирусной и риновирусной инфекций. В сезон 2022–2023 гг. отмечен рост удельного веса РСВ-инфекции у детей в возрасте до 6 лет (до 36,2%) на фоне достоверного снижения частоты COVID-19. В отделениях реанимации и интенсивной терапии у детей в постпандемический период чаще всего (до 30,1–53,6% от числа положительных случаев, p < 0,001) выявляли РСВ-инфекцию, у взрослых — SARS-CoV-2 (76,5–100% случаев, p < 0,001).

Заключение. Данные Госпитального надзора существенно дополняют эпидемиологическую информацию, получаемую в традиционной системе надзора. Мониторинг инфекций показал непрерывно меняющуюся этиологическую инфраструктуру ТОРИ с исчезновением гриппа и РСВ в период пандемии COVID-19 и их возвращением в циркуляцию в постпандемический период.

influenzaparainfluenzaSARS-CoV-2COVID-19respiratory syncytial virusrhinovirusesadenovirusesmetapneumovirusetiologysurveillancehospitalгрипппарагриппSARS-CoV-2COVID-19респираторно-синцитиальный вирусриновирусыаденовирусыметапневмовирусэтиологиянадзорстационарMinistry of Health of the Russian FederationМинистерство здравоохранения Российской ФедерацииAAAA-A18-118022790102-7Ministry of Health of the Russian FederationМинистерство здравоохранения Российской Федерации121051900143-7Fondation 328 JOURNAL OF MICROBIOLOGY, EPIDEMIOLOGY AND IMMUNOBIOLOGY. 2024; 101(3) DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-532 ORIGINAL RESEARCHES © Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A., 2024 pur l’epidemiologie de la grippeФонд по эпидемиологии ФранцииEngt: 00079655Fondation 328 JOURNAL OF MICROBIOLOGY, EPIDEMIOLOGY AND IMMUNOBIOLOGY. 2024; 101(3) DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-532 ORIGINAL RESEARCHES © Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A., 2024 pur l’epidemiologie de la grippeФонд по эпидемиологии ФранцииEngt: 00090223Fondation 328 JOURNAL OF MICROBIOLOGY, EPIDEMIOLOGY AND IMMUNOBIOLOGY. 2024; 101(3) DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-532 ORIGINAL RESEARCHES © Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A., 2024 pur l’epidemiologie de la grippeФонд по эпидемиологии ФранцииEngt: 00100527Fondation 328 JOURNAL OF MICROBIOLOGY, EPIDEMIOLOGY AND IMMUNOBIOLOGY. 2024; 101(3) DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-532 ORIGINAL RESEARCHES © Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A., 2024 pur l’epidemiologie de la grippeФонд по эпидемиологии ФранцииEngt: 00111470Fondation 328 JOURNAL OF MICROBIOLOGY, EPIDEMIOLOGY AND IMMUNOBIOLOGY. 2024; 101(3) DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-532 ORIGINAL RESEARCHES © Sominina A.A., Danilenko D.M., Komissarov A.B., Pisareva M.M., Musaeva T.D., Stolyarov K.A., Afanasyeva O.I., Timonina V.S., Venev E.V., Levanyuk T.P., Smorodintseva E.A., Kurskaya O.G., Shestopalov A.M., Lelenkova E.V., Semenov A.V., Lioznov D.A., 2024 pur l’epidemiologie de la grippeФонд по эпидемиологии Франции00123945/EF-2021-19956Ministry of Health of the Russian Federation (Research topics of the State assignments: 1. Development and testing of methods for hospital surveillance of influenza and other acute respiratory viral infections in order to identify risk factors for the formation of severe forms of acute respiratory infections in a large megapolis (2018–2020), Reg. No. NIOKTR AAAA-A18-118022790102-7; 2. Formation of a comprehensive surveillance system for influenza and other acute respiratory viral infections based on improving the infrastructure of clinical and epidemiological analysis, molecular diagnostics and genetic characteristics of pathogens (2021–2023) Reg. No. NIOKTR 121051900143-7, with the support of the French Epidemiology Foundation (“Fondation pur l'epidemiologie de la grippe”, France), Notifications: No. Engt: 00079655, dated 13.11.2017; No. Engt: 00090223, dated 21.11.2018; No. Engt: 00100527, dated 22.11.2019; No. Engt: 00111470, dated 2 5.11.2020; No. 00123945/EF-2021-19956, dated 29.12.2021).Министерство здравоохранения Российской Федерации (темы НИР Государственного задания: 1. Разработка и апробация методики госпитального надзора за гриппом и другими ОРВИ в целях выявления факторов риска формирования тяжёлых форм острых респираторных инфекций в условиях крупного мегаполиса (2018–2020), Рег. № НИОКТР AAAA-A18-118022790102-7; 2. Формирование комплексной системы надзора за гриппом и другими ОРВИ на основе совершенствования инфраструктуры клинико-эпидемиологического анализа, молекулярной диагностики и генетической характеристики возбудителей (2021–2023) Рег. № НИОКТР 121051900143-7 при поддержке со стороны Фонда по эпидемиологии Франции («Fondation pur l’epidemiologie de la grippe», France), Уведомления: № Engt: 00079655 от 13.11.2017; № Engt: 00090223 от 21.11.2018; № Engt: 00100527 от 22.11.2019; № Engt: 00111470 от 25.11.2020; № 00123945/EF-2021-19956 от 29.12.2021).Smeeth L., Thomas S.L., Hall A.J., et al. Risk of myocardial infarction and stroke after acute infection or vaccination. N. Engl. J. Med. 2004; 351(25):2611–8. DOI: https://doi.org/10.1056/NEJMoa041747Wedzhicha J.A., Seemungal T.A.R. COPD exacerbations: defining their cause and prevention. Lancet. 2007;370(9589):786–96. DOI: https://doi.org/10.1016/S0140-6736(07)61382-8Andrew M., Pott H., Staadegaard L., et al. Age differences in comorbidities, presenting symptoms and outcomes of influenza illness requiring hospitalization: a worldwide perspective from the Global Influenza Hospital Surveillance Network. Open Forum Infect. Dis. 2023;10(6):ofad244. DOI: https://doi.org/10.1093/ofid/ofad244Соминина А.А., Смородинцева Е.А., Столяров К.А., Мельникова А.А. Совершенствование системы надзора за гриппом в Российской Федерации: основные результаты сигнального надзора за гриппом и другими острыми респираторными вирусными инфекциями. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2017;16(1):7–15. Sominina A.A., Smorodintseva E.A., Stolyarov K.A., Mel'nikova A.A. Enhancement of the influenza surveillance system in the Russian Federation: The main results of the sentinel surveillance for influenza and other acute respiratory viral infections. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2017;16(1):7–15. DOI: https://doi.org/10.31631/2073-3046-2017-16-1-7-15 EDN: https://elibrary.ru/yjcgszPuig-Barberà J., Tormos A., Trushakova S., et al. The Global Influenza Hospital Surveillance Network (GIHSN): a new platform to describe the epidemiology of severe influenza. Influenza Other Respir. Viruses. 2015;9(6):277–86. DOI: https://doi.org/10.1111/irv.12335Puig-Barberà J., Mira-Iglesias A., Burtseva E., et al. Influenza epidemiology and influenza vaccine effectiveness during the 2015-2016 season: results from the Global Influenza Hospital Surveillance Network. BMC Infect. Dis. 2019;19(1):415. DOI: https://doi.org/10.1186/s12879-019-4017Baselga-Moreno V., Trushakova S., McNeil S., et al. Influenza epidemiology and influenza vaccine effectiveness during the 2016-2017 season in the Global Influenza Hospital Surveillance Network (GIHSN). BMC Public Health. 2019;19(1):487. DOI: https://doi.org/10.1186/s12889-019-6713-5Puig-Barbera J., Burtseva E., Yu H., et al. Influenza epidemiology and influenza vaccine effectiveness during the 2014–2015 season: annual report from the Global Influenza Hospital Surveillance Network. BMC Public Health. 2016;16(Suppl. 1): 757. DOI: https://doi.org/10.1186/s12889-016-3378-1Cohen L., Hansen C., Andrew M., et al. Predictors of severity of influenza-related hospitalizations: results from the Global Influenza Hospital Surveillance Network (GIHSN). J. Infect. Dis. 2024;229(4):999–1009. DOI: https://doi.org/10.1093/infdis/jiad303Simon B., Pichon M., Valette M., et al. Whole genome sequencing of A(H3N2) influenza viruses reveals variants associated with severity during the 2016–2017 season. Viruses. 2019;11(2):108. DOI: https://doi.org/10.3390/v11020108Domingo E., Sheldon J., Perales C. Viral quasispecies evolution. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2012;76(2):159–216. DOI: https://doi.org/10.1128/MMBR.05023-11Dinis J.M., Florek K.R., Fatola O.O., et al. Deep sequencing reveals potential antigenic variants at low frequencies in influenza A virus-infected humans. J. Virol. 2016;90(7):3355–65. DOI: https://doi.org/10.1128/JVI.03248-15Sominina A., Danilenko D., Komissarov A.B., et al. Assessing the Intense influenza A(H1N1)pdm09 epidemic and vaccine effectiveness in the post-COVID season in the Russian Federation. Viruses. 2023;15(8):1780. DOI: https://doi.org/10.3390/v15081780Skowronski D.M., Chuang E.S., Sabaiduc S., et al. Vaccine effectiveness estimates from an early-season influenza A(H3N2) epidemic, including unique genetic diversity with reassortment, Canada, 2022/23. Euro Surveill. 2023;28(5):2300043. DOI: https://doi/10.2807/1560-7917.ES.2023.28.5.2300043National Immunization Advisory Committee Technical Working Group. Technical guidelines for seasonal influenza vaccination in China (2020-2021). Zhonghua Yu Fang Yi Xue Za Zhi. 2020;54(10):1035–59. DOI: https://doi.org/10.3760/cma.j.cn112150-20200911-01198 (in Chinese)Olsen S.J., Azziz-Baumgartner E., Budd A.P., et al. Decreased influenza activity during the COVID-19 pandemic – United States, Australia, Chile, and South Africa, 2020. MMWR Morb. Mortal. Wkly Rep. 2020;69(37):1305–9. DOI: https://doi.org/10.15585/mmwr.mm6937a6Adlhoch C., Mook P., Lamb F., et al. Very little influenza in the WHO European Region during the 2020/21 season, weeks 40 2020 to 8 2021. Euro Surveill. 2021;26(11):2100221. DOI: https://doi.org/10.2807/1560-7917.es.2021.26.11.2100221Соминина А.А., Даниленко Д.М., Столяров К.А. и др. Интерференция SARS-CoV-2 с другими возбудителями респираторных вирусных инфекций в период пандемии. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2021;20(4):28–39. Sominina A.A., Danilenko D.M., Stolyarov K.A., et al. Interference of SARS-CoV-2 with other respiratory viral infections agents during pandemic. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2021;20(4):28–39. DOI: https://doi.org/10.31631/2073-3046-2021-20-4-28-39 EDN: https://elibrary.ru/cdrnsjVega T., Lozano J.E., Meerhoff T., et al. Influenza surveillance in Europe: establishing epidemic thresholds by the moving epidemic method. Influenza Other Respir. Viruses. 2013;7(4):546–58. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1750-2659.2012.00422.xVega T., Lozano J.E., Meerhoff T., et al. Influenza surveillance in Europe: comparing intensity levels calculated using the moving epidemic method. Influenza Other Respir. Viruses. 2015;9(5):234–46. DOI: https://doi.org/10.1111/irv.12330